Nature | 多细胞生物发育的古老起源：C. perkinsii的自主发育过程与细胞分化

撰文 | Sure

多细胞生物的出现是地球生命演化中的重要里程碑，伴随着细胞类型的多样化、三维组织的形成以及整体协调性的建立【1-3】。这一过程尤其在动物身上表现突出，动物体内从单细胞受精卵逐步分化出多种细胞类型，并形成复杂的身体结构。与植物、真菌和某些藻类相比，动物多细胞性主要依赖于一种自发性的发育程序，这一程序由内在信号驱动，从而从单细胞逐步演变出大量不同的细胞类型，这种特性突显了动物发育的独特性【4-6】。这一过程具备适应不同生态压力的可塑性，表明部分发育程序可能在动物出现之前就已存在。然而，尽管不同动物的早期胚胎发育具有显著的一致性，但这一过程如何以及何时首次出现的进化起源仍然令人难以捉摸。

近日，来自瑞士联邦理工学院的Omaya Dudin和美国比奇洛海洋科学实验室的John Burns课题组合作在Nature上发表了研究论文A multicellular developmental program in a close animal relative。在本研究中，作者详细揭示了一种单细胞生物独特的发育过程，可能具有类似于动物胚胎多细胞分化的特征，为多细胞生物的演化过程提供了非常重要的数据支持。

Choanoflagellates、Filastereans、Pluriformeans和Ichthyosporeans等是与动物关系密切的单细胞生物【7】。尽管这些生物能形成短暂的多细胞结构，但这些结构通常是对外部化学信号的应激反应，尚未发现它们具备驱动细胞分化的发育程序。Ichthyosporeans中的两个主要类群（Dermocystida和Ichthyophonida）在生长方式上展现出不同的特征。Ichthyophonida中常见的一种模式是同步的细胞核分裂，但不进行胞质分裂，最终在特定的核胞比下，通过肌动蛋白的参与完成胞质化。相比之下，Dermocystida展示出与动物类似的开放性有丝分裂，这些差异说明Ichthyosporeans发育方式的多样性。Chromosphaera perkinsii是一种Dermocystida，在其发育过程中，单细胞在65小时左右首次分裂，并保持多细胞结构约30小时，随后释放出大量新细胞。在这些释放的细胞中，有两种主要的细胞类型：无鞭毛的增殖细胞和具备鞭毛的运动细胞（称为“鞭毛细胞”），鞭毛细胞中一部分具有伪足样的动态膜突起，称为“变形鞭毛细胞”。 C. perkinsii独特的发育过程可能帮助我们理解动物胚胎发育过程的起源。

今年5月份，Omaya Dudin等合作在Nature上发表了题为“Life-cycle-coupled evolution of mitosis in close relatives of animals”的研究论文，他们发现C. perkinsii是目前唯一已知的可以培养自由生活的Dermocystida，它们进行一种类似动物的有丝分裂过程，这种过程由中心粒介导，属于开放式有丝分裂，并伴随着卵裂分裂。在本研究中，作者发现C. perkinsii在多细胞阶段通过持续的卵裂分裂保持了恒定的群体体积，并展示出与动物胚胎发育相似的发育模式。这表明C. perkinsii的多细胞发育程序具有一定的自主性和组织性。

接下来，通过分析不同时期的转录组数据，研究人员发现C. perkinsii在不同发育阶段的基因表达特点。单细胞阶段富集于营养合成和分解代谢，而多细胞阶段则专注于细胞分裂和结构分化（如鞭毛形成）。多细胞阶段后期的独特基因表达可能表明该生物具有某些类似动物发育的特征，进一步支持了C. perkinsii在多细胞发育过程中自我调节的能力。C. perkinsii在多细胞发育过程中特定的基因表达模式与早期分支动物的胚胎发育相似，尤其是在细胞类型分化和发育程序上。然而，C. perkinsii与其他Ichthyosporeans在发育程序上显示出非常明显的差异，这也进一步支持了C. perkinsii多细胞发育程序的独特性和复杂性，表明它可能具有一些动物胚胎发育的分子特征。

研究人员还对C. perkinsii的发育过程进行了更详细的表征，通过多种成像技术观察其同步培养的细胞，发现它经历了一系列有序的卵裂分裂，从单细胞发展到多细胞结构。分裂过程中，C. perkinsii表现出不对称的分裂方式，首次分裂产生大小不同的子细胞，且这两个子细胞进入下一次分裂的时间不同，显示出分裂的非同步性。随后，子细胞沿垂直方向分裂，形成四面体状的四细胞结构。这种早期发育中的对称性破坏，是推动细胞分化的关键机制之一，类似于多细胞生物中常见的发育过程。这表明C. perkinsii可能具有类似动物胚胎发育的对称性破坏机制。在C. perkinsii的多细胞发育阶段，作者进一步发现增殖型细胞会快速生长但没有运动能力，而鞭毛细胞体积恒定，有小核并带鞭毛，可以运动。鞭毛细胞的分化在细胞释放之前已经发生，且随着群体发育，鞭毛细胞的数量增加，但从未超过群体总细胞数的一半。这些鞭毛细胞通常聚集在群体中，表现出特定的空间分布。

总的来说，这项研究发现C. perkinsii具有类似动物胚胎发育的对称性破坏机制，以及更接近动物胚胎发育的分子特征。这些结果表明，多细胞发育的起源可能比以前认为的更为古老，甚至可能在Ichthyosporeans和动物分化之前就已存在，或者表明这种发育模式在Ichthyosporeans中是趋同演化的结果。这对理解多细胞生物的进化历史提供了新的视角。

https://doi.org/10.1038/s41586-024-08115-3

制版人：十一

参考文献

1. Sebé-Pedrós, A., Degnan, B. M. & Ruiz-Trillo, I. The origin of Metazoa: a unicellular perspective.Nat. Rev. Genet.

2. Brunet, T. & King, N. in The Evolution of Multicellularity (eds Herron, M. D. et al.) Ch. 13 (CRC, 2022).

3. Knoll, A. H. The multiple origins of complex multicellularity.Annu. Rev. Earth Planet Sci.39, 217–239 (2011).

4. Márquez-Zacarías, P. et al. Evolution of cellular differentiation: from hypotheses to models.Trends Ecol. Evol.36, 49–60 (2021).

5. Wolpert, L. Do we understand development? Science (1979) 266, 571–572 (1994).

6. Ruiz-Trillo, I. & de Mendoza, A. Towards understanding the origin of animal development.Development

7. Ocaña-Pallarès, E. et al. Divergent genomic trajectories predate the origin of animals and fungi.Nature609, 747–753 (2022).

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