FSHW | 一种新型低分子量复方药食同源物质多糖的纯化、表征及体内外抗肿瘤活性研究

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Abstract

从药食同源物质成分的特定组合中鉴定出一种新型的低分子量复合多糖（LMW-CPS）。LMW-CPS的单糖组成由单一的阿拉伯糖构成，其具有α-L-呋喃糖构型，平均分子量为2.06 kDa。NMR光谱和单糖组成分析显示，其骨架为→5)-α-L-Araf-(1→，末端残基为α-L-Araf-(1→。体外实验发现，它可以通过使细胞停留在S期来诱导细胞凋亡并抑制肝癌细胞增殖。体内实验显示，它能够保护免疫器官（如胸腺和脾脏），增强免疫细胞活性，刺激细胞因子释放，增加CD8、CD3、CD4和CD19阳性淋巴细胞的含量，并显著阻碍小鼠肝癌的进展。苏木精-伊红染色和细胞周期检查也表明，LMW-CPS使肝癌细胞停留在S期以诱导细胞凋亡。这些发现表明，LMW-CPS在治疗肝癌方面具有潜在的应用前景。

Introduction

癌症构成重大健康风险，影响大量个体。约90%的原发性肝癌为肝细胞癌，这使得它成为全球癌症相关死亡的第二位主要原因，也是癌症相关死亡的第6常见因素。由于癌症的恶性增殖特性，特别是其转移性，找到有效的治疗方法一直是一个挑战。传统的手术、放射治疗和化疗是癌症治疗的主要选择。这些方法显著提高了生存率，但对健康组织造成损害，并引发严重的不良反应，包括癌细胞对治疗产生抗药性以及对正常细胞产生的毒性作用。许多天然草本提取物被报道具有强大的抗肿瘤活性，特别是天然植物多糖，其对宿主几乎没有副作用。因此，制定无副作用的新型治疗策略，并探索具有显著临床效果和较低毒性的新型天然和抗肝癌药物，是至关重要的。

近年来，多糖类物质已引起广泛关注。特别是那些源自传统草药的多糖类物质，因为它们被认为是营养保健品和药物中的有效成分。多项研究表明，药食同源物质多糖具有多种生物活性，包括抗氧化、抗病毒、抗炎、减轻疲劳、降脂、降血糖和免疫调节，其中特别值得一提的是其显著的抗肿瘤活性。

中国草药，如苦荞麦、槐角、山楂、枸杞、荷叶和茯苓（以下统称为“中国草药成分”），不仅被视为食品，还被视为药物，因为它们属于同源物质。虽然广泛的研究已优先关注从这些同源物质中提取的单种多糖的结构和生物活性，目前尚无关于其衍生的复合多糖（CPS）抗肿瘤潜力的报道，这与其结构特征密切相关。CPS由多种多糖成分组成，具有多种药理作用，包括抗肿瘤、抗病毒、抗氧化和免疫增强活性。先前的研究表明，与单一多糖相比，CPS的成分对自由基和降脂作用表现出更强的清除活性。

采用多种分析技术对一种新型低分子量CPS（LMW-CPS）进行了表征，包括折射率和多角度激光散射凝胶渗透色谱（GPC-RI-MALS）、气相色谱光谱（GC）、傅里叶变换红外光谱（FT-IR）、刚果红测定、扫描电子显微镜（SEM）、原子力显微镜（AFM）和核磁共振（NMR）。此外，评估了其对肝细胞癌细胞形态、细胞凋亡、细胞周期和活性氧（ROS）产生的影响，并评估了其对小鼠体质量（BW）、免疫器官指数、肿瘤质量、血清细胞因子水平、苏木精和伊红（H&E）染色以及淋巴细胞、巨噬细胞和自然杀伤（NK）细胞活性的影响。

Results and Discussion

LMW-CPS的纯化和化学成分

在用去离子水洗脱后，LMW-CPS使用Sephadex G-75进行分离（图1A）。LMW-CPS的化学成分显示总糖含量为92.57%，同时蛋白质含量为2.22%，戊聚糖含量为1.68%。紫外光谱（图1B）显示，吸收峰在260和280 nm处的强度较弱，表明核酸和蛋白质的含量较低与化学分析的结果相一致。

图1 （A）洗脱曲线，（B）UV光谱，（C）低分子量CPS的高性能凝胶渗透色谱（HPGPC）色谱图，（D）标准单糖的气相色谱图，（E）低分子量CPS

FT-IR分析

FT-IR是一种广泛用于分析多糖的化学结构、官能团、单糖组成、糖苷键连接方式和构象的技术。图2A显示了LMW-CPS的FT-IR光谱，展示了3500～3200、3000～2800、1700～1400和1200～800 cm-1范围内的特征吸收峰。3416.62 cm-1处出现宽而强烈的峰值，这暗示了分子间和分子内的氢键存在。该峰值对应于O-H键的伸缩振动。2919.10和2850.41 cm-1处的峰值被归因于CH、CH2和CH3组分的C-H伸缩振动。1618.15和1410.26 cm-1处的强烈峰值分别指示羧基的C=O伸缩振动和O-H弯曲振动，这表明LMW-CPS中存在戊糖酸。1081.33和1050.11 cm-1处的吸收峰，表明LMW-CPS中存在呋喃糖环。此外，865.96 cm-1处的吸收峰（而非890 cm-1处）确认了LMW-CPS中存在α-糖苷键连接。

图2 LMW-CPS的特性（A）在FT-IR光谱中的表现和（B）在刚果红试验中的表现

刚果红法检测LMW-CPS

该检测方法使用刚果红，这是一种酸性染料，能够与具有三重螺旋结构的聚糖形成复合物，从而显示聚糖中的三重螺旋结构。当暴露于特定范围的NaOH浓度时，这些复合物的形成会导致其在最大吸收波长处发生红移，变为紫红色。图2B显示了LMW-CPS在0.1～0.5 mol/L NaOH溶液中的不规则位移，这表明LMW-CPS中不存在三重螺旋构象。

SEM和AFM观察LMW-CPS的微结构

SEM可用于定性分析多糖的大小、形状和孔隙度，以及其他形态学特征。图3A和图3B显示了LMW-CPS的SEM图像，分别放大至200倍和500倍。LMW-CPS呈现出粗糙的表面，具有皱纹、颗粒状突起和气泡状结构，这可能归因于分子间和分子内的氢键作用，导致多糖分子的聚集。

图3 LMW-CPS的微结构

由于其用户友好的操作和卓越的分辨率，AFM提供了众多益处，使其成为生物大分子进行视觉调查和分析的理想工具。图3C-D展示了AFM图像，展示了LMW-CPS的形态，显示的是聚集和分散的分子颗粒的组合。多糖分子显示的高度范围在0.42～4.54 nm之间，而分散的颗粒显示直径分布范围为22.48～57.47 nm。单糖分子链的平均高度通常介于0.3～0.5 nm之间，直径为0.1～1.0 nm。LMW-CPS的多分子高度和直径显著高于单个多糖分子，这表明通过范德华力和氢键的分子内相互作用形成了多糖聚集体。LMW-CPS不具有三重螺旋结构，因为其分子高度远低于15～50 nm的范围，与刚果红试验结果一致。

LMW-CPS的NMR分析

图4A-B显示了1H和13C NMR光谱。多糖的大多数糖苷键质子信号位于δ 5.0附近（δ 4.3至6.0），这些信号呈现出典型的二重峰特征，少数信号则表现为宽而单一的峰。在1H NMR光谱中，基团质子（H1）信号出现在δ 5.20/5.17和5.10处，这表明LMW-CPS具有α-糖苷键结构。氢原子H2-H5的化学位移范围从δ 3.74到δ 4.31。在13C NMR光谱中，2个强度信号出现在δ 107.14和δ 107.47，这表明存在2个烯醇碳原子，暗示LMW-CPS可能包含2种不同的单糖残基。异头碳的化学位移为δ 107.14和δ 107.47，这归因于Ara。这与单糖化合物的组成结果相对应。δ 61.07至δ 84.00范围内的峰是碳原子C2-C5的信号。

图4 LMW-CPS的NMR光谱

图4C-E显示了LMW-CPS的二维核磁共振光谱。通过分析COSY光谱中的H1/H2、H2/H3、H3/H4和H4/H5交叉峰，残基A的H1、H2、H3、H4和H5移位分别被确定为δ 5.20/5.17、4.14、3.97、4.07和3.83/3.74。残基A的C5位移为δ 61.1，小于δ 62.0，证明了LMW-CPS中存在a-L-Araf-（1→键的存在）。残留物B的质子信号和碳信号被测得相似。因此，δ 5.20/5.17和δ 5.10的反常质子信号分别归属于残基A和B。残基B的C5位移为δ 66.8，HM BC谱图显示残基B的H1/C5交叉峰，证实了LMW-CPS中存在a-1，5-L-Araf糖苷键结构。根据单糖组成和其他文献，推测LMW-CPS的主链为→5)-α-L-Araf-(1→，末端残基为α-L-Araf-(1→。LMW-CPS的预测结构是α-L-Araf-(1→5)-[α-L-Araf-(1→5)-α-L-Araf-(1→5)]n-α-L-Araf-(1→（n＝6）。

体外抗肿瘤活性

LMW-CPS对细胞形态的影响

图5A显示了H22细胞在接受LMW-CPS处理24 h后呈现的形态学特征。CK组的H22细胞表现出紧密排列的模式，细胞膜完整，形态规则。然而，当使用从500 μg/mL逐渐增加到2000 μg/mL的LMW-CPS处理时，LMW-CPS处理的H22细胞中出现了显著的形态学变化，包括细胞收缩、液泡形成以及细胞碎片增加。

图5 不同LMW-CPS浓度处理24 h后H22细胞形态的变化

LMW-CPS对H22细胞凋亡的影响

细胞凋亡的测定涉及监测磷脂酰丝氨酸（PS）的迁移，磷脂酰纤维素（PS）通常驻留在细胞膜的内表面，但在凋亡过程中被转移到外表面。Annexin V是一种钙依赖的磷脂结合蛋白，与PS有很强的亲和力，通常与核酸染料碘化丙啶（PI）一起用于区分不同类型的细胞死亡，包括早期和晚期凋亡以及坏死。为了进一步验证形态学分析结果，使用Annexin V-FITC/PI染色检测LMW-CPS对H22细胞凋亡的影响。随着LMW-CPS的浓度从0 μg/mL增加到500、1000和2000 μg/mL，膜联蛋白V−/PI−细胞的百分比分别从CK组的97.22%下降到LMW-CPS组的89.76%、81.77%和76.07%（图5B）。CK组H22细胞多为活细胞，死细胞极少（0.67%）。然而，LMW-CPS处理使凋亡细胞丰度从2.11%显著提高到19.73%（P＜0.01），与LMW-CPS浓度呈正对数相关（R2＝0.9908）。这些结果表明，LMW-CPS能有效诱导H22细胞凋亡，这与形态学分析一致。

LMW-CPS对ROS的影响

ROS是通过部分氧还原形成的，有人认为ROS的产生伴随着细胞凋亡的过程。细胞内ROS水平升高是细胞凋亡的重要标志之一。因此，细胞的ROS含量可以决定细胞的凋亡状态。如图所示6A，M1代表正常H22细胞的比例，而M2代表累积ROS的H22细胞比例。随着LMW-CPS浓度的增加，H22细胞中累积ROS的比例从0.60%提高到41.66%。结果表明，LMW-CPS显著提高了H22细胞内ROS的含量（P＜0.01），导致细胞氧化损伤和细胞凋亡。此外，LMW-CPS剂量与累积ROS细胞比例之间的相关性是线性的且正显著（R2＝0.9926），这与细胞凋亡实验一致。

图6 不同浓度的LMW-CPS对H22细胞的影响

LMW-CPS对细胞周期的影响

细胞周期包括细胞分裂的整个过程。在没有调节信号的情况下，细胞可以在特定阶段被阻止，导致细胞异常分裂和凋亡。为了研究LMW-CPS诱导的H22细胞凋亡是否是细胞周期停止的结果，使用流式细胞仪研究了PI染色的H22细胞在不同细胞周期阶段的分布。如图所示6B，与CK相比（12.10%）、低剂量LMW-CPS（15.49%）和中剂量LMW-CPS（12.48%），高剂量LMW-CPS使G0/G1期细胞丰度显著降低至9.40%（P＜0.05）。相反，与所有其他组相比，高剂量组的S期细胞丰度显著增加（65.54%）（P＜0.05），增幅分别为18.60%、14.85%和6.38%。这些结果表明，高剂量的LMW-CPS抑制了S期的H22细胞，促进了细胞凋亡和抑制肿瘤细胞增殖。

体内抗肿瘤活性

LMW-CPS对生物钟和免疫器官的影响

图7A显示不同组间基线体质量无差异。然而，在实验结束时，模型组的体质量比CK组显著降低（P＜0.01）。有趣的是，阳性组比CK组和模型组的BW显著降低（P＜0.01），表明CTX的不良反应。相比之下，LMW-CPS组和CK组的总生存期无显著差异（P＞0.05），但比模型组和阳性组的总存期极高（P＜0.01）。具体而言，高剂量组小鼠的体质量为（35.31±1.39）g，分别增加了8.31%和13.90%，最终小鼠的体质量略低于CK组。这些研究结果表明，LMW-CPS显著抑制小鼠的肿瘤增殖，改善其饮食状况，增加其体质量，并表现出显著低于CTX的毒副作用。

图7 LMW-CPS对（A）体质量、（B）抑制率及肿瘤质量、（C）胸腺和脾脏指数、（D）脾淋巴细胞增殖活性、（E）NK细胞活性及巨噬细胞胞饮作用、（F）H22肿瘤模型小鼠血清细胞因子的影响

胸腺和脾脏对人体免疫系统至关重要。胸腺是一个主要的淋巴器官，在T细胞分化和成熟的关键，介导细胞免疫反应。脾脏作为细胞和体液免疫、造血和炎症控制的中心。因此，脾脏和胸腺指数可以用来描述药物的免疫毒性，并评估机体的免疫功能。图7C表示胸腺和脾脏指数。与CK组相比，模型组表现出胸腺萎缩和脾脏肿大，表明H22细胞增殖损害了免疫器官。阳性组胸腺指数为（2.29±0.61）mg/g，显著低于CK组（P＜0.01）和模型组（（2.69±0.87）mg/g）。此外，阳性组的脾指数（（5.87±1.23）mg/g）显著高于CK组（P＜0.05），表明CTX对胸腺和脾脏都有细胞毒性。胸腺指数和脾指数与多糖剂量呈显著相关，呈线性正相关和对数负相关（R2＝0.9999和0.9998）。随着LMW-CPS浓度的增加，胸腺指数升高，脾指数下降。高剂量组胸腺指数为（4.74±1.05）mg/g，高于CK组的（4.53±0.64）mg/g；与模型组和阳性组相比，胸腺指数分别显著增加76.21%和106.99%（P＜0.01）。同样，高剂量组的脾指数为（7.18±1.04）mg/g，显著增加，超过模型组和阳性组的指数（P＜0.01）。这些研究结果表明，LMW-CPS有效地保护了荷瘤小鼠的胸腺和脾脏，减轻了肿瘤对免疫器官的损伤。

LMW-CPS对肿瘤质量和抑制率的影响

如图7B所示，阳性组显示的肿瘤质量显著低于模型组（P＜0.01）。多糖剂量与肿瘤质量之间存在明显的对数负相关（R2＝1）。阳性组的肿瘤质量最小（（0.87±0.25）g），其抑制率也最强（58.77%），这表明CTX能够强烈抑制肿瘤生长，但同时也产生了严重的副作用。高剂量组的肿瘤质量为（1.04±0.22）g，与阳性对照组相比无明显显著差异，抑制率为50.76%，表明其与剂量之间存在依赖性关系，呈现明显的对数正相关（R2＝0.9999）。结果表明，LMW-CPS能够保护免疫器官并抑制肿瘤生长。

LMW-CPS对免疫细胞活性的影响

NK细胞、淋巴细胞和巨噬细胞对肿瘤细胞的识别、清除、免疫监视和宿主防御具有重要作用。多糖可以激活NK细胞和巨噬细胞，增强淋巴细胞转化，并提升整体免疫功能。T淋巴细胞是细胞免疫的核心，积极参与免疫反应，而B淋巴细胞主要通过产生抗体来促进体液免疫。NK细胞也通过非抗原依赖的免疫反应参与抗肿瘤过程。图7D展示了不同组别淋巴细胞的增殖能力，包括LPS刺激的B细胞和Con A刺激的T细胞。模型组淋巴细胞活性显著低于CK组（P＜0.01），这表明肿瘤细胞增殖对细胞免疫反应具有抑制作用。然而，多糖组与模型组相比，淋巴细胞的增殖能力显著增强（P＜0.01）。在高剂量组中，Con A和LPS水平分别为4.06±0.37和5.41±0.51，分别比CK组提高了28.89%和39.43%，尽管两者之间没有显著差异。图7E显示，由于恶性肿瘤细胞增殖，模型组的NK细胞和巨噬细胞活性显著低于CK组（P＜0.01）。然而，多糖组与模型组比较，NK细胞和巨噬细胞的增殖能力显著增强（P＜0.01），这表明存在剂量依赖关系和显著的对数相关性（R2＝0.9976），与CK组相比没有明显差异。此外，阳性组免疫细胞活性显著低于模型组，进一步证实了CTX对肿瘤细胞和正常免疫细胞在体内的非选择性抑制作用。

LMW-CPS对血清细胞因子的影响

TNF-a是一种由活化的单核细胞分泌的细胞因子，在诱导肿瘤细胞凋亡和坏死以及激活淋巴细胞细胞因子的抗肿瘤免疫应答中具有重大作用。IFN-γ是一种与细胞介导的免疫应答密切相关的关键细胞因子。IL-2和IL-4是典型的免疫刺激细胞因子，表现出多种生物活性，包括促进B细胞增殖、增强杀伤细胞的细胞毒功能和辅助免疫球蛋白的产生。图7F显示模型组IL-4、IFN-γ、TNF-α和IL-2水平较对照组明显降低（P＜0.01）。随着多糖浓度的增加，IL-4、IL-2、TNF-a和IFN-γ水平升高，分别呈现线性正相关、对数正相关、对数正相关和线性正相关（R2＝0.9965、0.9907、0.9972和0.9979）。高剂量组IL-2、IL-4、TNF-a和IFN-γ含量分别为（269.24±28.88）、（285.37±27.47）、（166.46±3.28）和（75.31±2.25）pg/mL。此外，TNF-a和IFN-γ水平与对照组相比无显著差异，而IL-2和IL-4水平显著升高（P＜0.01），抑制了对照组的所有水平。阳性组与模型组间IFN-γ浓度差异不明显，而TNF-a、IL-2、IL-4浓度差异显著（P＜0.05或P＜0.01），提示CTX对宿主有严重的毒副作用。总之，LMW-CPS可以通过促进肿瘤相关细胞因子的分泌来增强肿瘤小鼠的免疫功能。

LMW-CPS对外周淋巴细胞亚群T细胞和B细胞的影响

在免疫反应中至关重要，有效对抗炎症和癌症。CD19是B细胞特异性抗原，调节B淋巴细胞的发育和分化。相比之下，CD3淋巴细胞主要包括CD4淋巴细胞，它们在肿瘤识别中起特定作用，以及CD8淋巴细胞负责执行细胞毒性功能。这些免疫细胞能够激活人体内的细胞免疫。图8A-D显示外周血淋巴细胞亚群的分配。模型组的CD3、CD19、CD4和CD8淋巴细胞亚群比CK组显著减少（P＜0.01）。它们的比例随着多糖浓度的增加而增加，表现出线性、指数、对数和指数正相关（R2＝0.9989、0.9892、0.9360和0.9971）。LMW-CPS（150 mg/kg）显著提高了小鼠CD3、CD19、CD4和CD8淋巴细胞亚群的比例，分别为49.83%、61.86%、13.05和19.40%。相比之下，与模型组相比，CTX降低了他们的比例，这与器官指标分析一致。研究表明，LMW-CPS增强了淋巴细胞的识别能力和细胞毒活性，从而抑制H22实体瘤的生长，并可能被视为潜在的免疫调节剂。

图8 LMW-CPS对肿瘤模型小鼠外周淋巴细胞亚群的影响

LMW-CPS对细胞形态和周期的影响

H&E染色是组织病理学中的一项基本技术。苏木精通过与DNA结合使细胞核呈现蓝紫色，而伊红则使蛋白质呈现粉红色。因此，它被用于在光学显微镜下监测不同组H22实体肿瘤组织的形态学变化。图9A显示，模型组肿瘤组织结构正常，细胞形态规则，排列紧密，细胞核完整。然而，LMW-CPS或CTX处理的小鼠肿瘤组织表现出显著的形态学变化，包括核固缩、细胞质增加和组织空泡化。LMW-CPS根据其剂量触发肿瘤细胞凋亡。H&E染色实验表明，LMW-CPS诱导H22细胞凋亡可能是抑制肿瘤生长的机制之一。凋亡检测显示（图9B-C），与模型组（46.32%）和阳性对照组（44.91%）相比，高剂量组G0/G1期肿瘤细胞数量减少了8.62%至10.03%（P＜0.05），而S期细胞数量从模型组的42.64%增加到了高剂量组的56.10%（P＜0.05）。这些结果表明，LMW-CPS通过使H22肿瘤细胞停滞在S期从而增加细胞凋亡，进而抑制细胞增殖，这与体外抗肿瘤结果一致。

图9 LMW-CPS对肿瘤模型小鼠H22细胞形态和周期的影响

Conclusion

本研究成功分离纯化了一种新型的LMW-CPS。采用标准单糖、红外光谱和核磁共振光谱确定了低聚氯乙烯（LMW-CPS）单糖的绝对结构。它由2.06 k Da单Ara单元组成，具有α-L-呋喃糖结构。LMW-CPS不具有主链为→5)-α-L-Araf-(1→，末端为α-L-Araf-(1→的三螺旋结构。体外抗肿瘤活性分析表明，LMW-CPS通过抑制细胞增殖、提高细胞内ROS水平、促进S期细胞周期停滞和诱导H22细胞凋亡，表现出显著的抗肿瘤作用。此外，LMW-CPS对胸腺和脾脏表现出保护作用，激活NK细胞、淋巴细胞和巨噬细胞，增强血清TNF-α、IFN-γ、IL-2和IL-4水平，提高CD3、CD19、CD4和CD8淋巴细胞亚群的丰度，在S期阻止H22，诱导实体瘤细胞中的H22凋亡，并显著抑制小鼠H22实体瘤的发展。这些发现突显了LMW-CPS作为一种新型天然药物治疗肝细胞癌的潜力。正在进行的研究正在调查LMW-CPS发挥其抗肿瘤活性的信号通路和机制。

A novel low molecular weight compound polysaccharides from Chinese herbal medicines: purification, characterization and anti-tumor activities in vitro and invivo

Xu Yanga,*, Dongli Caoa, Haiyu Jib, Huijing Xua, Mengjie Xua, Anjun Liub,*

a National Center of Inspection and Testing for Processed Food Quality, Tianjin Institute for Food Safety Inspection Technology, Tianjin 300308, China

b Key Laboratory of Food Nutrition and Safety, Ministry of Education, School of Food Science and Engineering, Tianjin University of Science and Technology, Tianjin 300457, China

*Corresponding author.

Abstract

A novel low molecular weight compound polysaccharide (LMW-CPS) was identified from a specific combination of Chinese herb ingredients. The monosaccharide composition of LMW-CPS was consisted of single arabinose, which had an α-L-furanose configuration with an average molecular weight of 2.06 kDa. NMR spectra and monosaccharide constitution analyses revealed that it had a backbone of →5)-α-L-Araf-(1→ with α-L-Araf-(1→ as the terminal residue. In vitro experiments found that it could lead to apoptosis and inhibit hepatocellular carcinoma cell proliferation by arresting them in the S phase. In vivo experiments showed that it protected immune organs such as the thymus and spleen, enhanced immune cell activities, stimulated cytokine release, augmented the abundance of CD8, CD3, CD4, and CD19 positive lymphocytes, and markedly impeded solid hepatocellular carcinoma progression in mice. Hematoxylin and eosin staining and cell cycle examination also indicated that LMW-CPS arrested hepatocellular carcinoma cells at the S phase to induce apoptosis. These findings indicated its promising potential for the treatment of hepatocellular carcinoma.

Reference:

YANG X, CAO D L, JI H Y, et al. A novel low molecular weight compound polysaccharides from Chinese herbal medicines: purification, characterization and anti-tumor activities

in vitro

in

vivo

翻译： 罗敬 （实习）

编辑：梁安琪；责任编辑：孙勇

封面图片：图虫创意

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