PNAS | 栾升教授团队发现TOR复合体和CBL-CIPK钙信号通路平衡植物生长与低钾胁迫响应的分子机制

责编 | 王一

作为植物生长发育所必需的三大营养元素之一， 钾离子（K+）在植物细胞的基本生命过程以及植物响应逆境胁迫中起着至关重要的作用【1】。大量的农业生产实践证明，作为品质元素，钾对于提高作物产量和改善作物品质具有非常重要的作用。然而，中国约有一半的耕地存在缺钾问题，特别是在热带和亚热带地区，土壤缺钾现象尤为严重。因此，中国和全球农业普遍依赖广泛使用钾肥。然而，工业化肥的生产和使用不仅带来了环境污染和生态破坏问题，同时原料矿物的短缺也对农业的可持续发展构成了严重威胁。因此，研究植物如何感受和应答外界钾营养水平的分子机制，对于通过分子育种提高植物的营养利用效率并推动绿色农业具有重要意义。

早期研究表明，植物应对环境中低钾胁迫主要依赖两种策略：CBL1/9-CIPKs复合体激活质膜上的钾离子通道从而增强钾营养的吸收，以及CBL2/3-CIPKs复合体激活液泡膜上的钾离子通道从而“动员”液泡内储存的钾营养再利用【1-3】。栾升教授团队在两项先前的研究中表明，在这两条低钾胁迫响应途径中，介导液泡内钾离子释放到细胞质的CBL2/3-CIPKs途径可能在植物应对低钾胁迫方面发挥更加重要的调控作用【3,4】。另外，外界钾营养水平可以在翻译后水平上精确调控CBL-CIPK网络成员：当外界钾营养充足时， CBL1/9/2/3、CIPK9/23蛋白的水平保持较低，主要处于非磷酸化状态；在外界钾供应不足时，这些关键因子蛋白水平上升，并发生磷酸化【4】。然而，我们对植物根据外界钾水平的变化调控CBL-CIPK蛋白水平和磷酸化水平的上游因子的了解仍相当有限。

TOR(target of rapamycin) 是真核生物中高度保守的蛋白激酶。作为生长和发育的主要调控者，TOR能够整合各种营养、激素、能量和胁迫信号，以调控细胞的生长和分裂。在拟南芥中，TOR复合体（TORC）由TOR激酶亚基、附属蛋白RAPTOR (regulatory associated protein of TOR) 以及LST8 (lethal with Sec thirteen 8) 组成。以前的研究表明，TORC可以被多种营养信号激活，包括有机营养如糖、氨基酸、核苷酸以及无机营养如无机氮（硝酸根和铵根）、磷、硫【5】。然而，作为植物细胞中含量最多的必需营养元素之一，钾是一种独特的营养元素，它不会代谢成有机形式而是以离子形式被吸收和利用。目前，在包括动物、植物和真菌在内的真核生物中，钾如何被感知以及TORC是否响应钾营养的调控仍然不清楚。

近日，由美国加州大学伯克利分校栾升教授领导的研究团队在PNAS发表了题为"TORC pathway intersects with a calcium sensor kinase network to regulate potassium sensing in Arabidopsis"的研究论文。该研究首次揭示了钾营养激活植物的TORC，以及植物通过TORC和CBL2/3-CIPKs信号通路之间的相互调控来平衡植物生长和低钾胁迫响应的新机制。

该研究首先发现TORC对于钾调控的植物生长是必需的。并且，钾营养不足条件下，TORC活性较低，而外源添加钾可以迅速激活TORC的活性，这种效应可以被TOR的特异抑制剂Torin2完全阻断。相反，低钾处理可以引起TORC活性下降，同时激活CBL-CIPK通路。进一步的研究表明，TORC可以负调控CBL2/3-CIPKs活性，而CBL2/3-CIPKs又可以抑制TORC。以前的研究表明，SnRK家族成员中的SnRK1 和SnRK2都可以通过磷酸化RAPTOR1B抑制TORC的活性【5】。CIPK 被认为是SnRK3 亚族。在这项研究中，作者们发现CIPK9可以与RAPTOR1B蛋白互作并且通过磷酸化RAPTOR1B的 Ser897位点抑制TORC的活性，从而在低钾胁迫下抑制植物生长，证明了SnRK激酶家族成员在不同逆境胁迫条件下抑制TORC活性的功能和机制的保守性。

综上，该研究首次揭示了钾营养正向调控植物TORC的活性，以及TORC 和CBL2/3-CIPKs信号通路之间如何相互调控平衡植物生长和低营养胁迫适应的新机制：当外界钾营养充足时，植物TORC被迅速激活，关闭CBL2/3-CIPKs低钾胁迫响应通路；低钾胁迫条件下，Ca2+-CBL2/3-CIPKs信号通路被激活，通过磷酸化RAPTOR1B抑制TORC的活性，从而抑制生长以确保植物的生存。

加州大学伯克利分校植物和微生物系博士后李昆仑为本论文第一作者，同一实验室的薛惠博士和唐仁杰博士参与了这一研究并做出了重要贡献，栾升教授为该论文通讯作者。

参考文献

1. Wang Y, Wu WH. Potassium transport and signaling in higher plants. Annu Rev Plant Biol. 2013;64:451-76.

2. Tang RJ, Wang C, Li KL, Luan S. The CBL-CIPK Calcium Signaling Network: Unified Paradigm from 20 Years of Discoveries. Trends Plant Sci. 2020 Jun;25(6):604-617.

3. Tang RJ, Zhao FG, Yang Y, Wang C, Li KL, Kleist TJ, Lemaux PG, Luan S. A calcium signalling network activates vacuolar K+ remobilization to enable plant adaptation to low-K environments. Nat Plants. 2020 Apr;6(4):384-393.

4. Li KL, Tang RJ, Wang C, Luan S. Potassium nutrient status drives posttranslational regulation of a low-K response network in Arabidopsis. Nat Commun. 2023 Jan 23;14(1):360.

5. Liu Y, Xiong Y. Plant target of rapamycin signaling network: Complexes, conservations, and specificities. J Integr Plant Biol. 2022 Feb;64(2):342-370.

论文链接：

https://doi.org/10.1073/pnas.2316011120