Nature Commun | 宁波大学陈剑平院士和张传溪教授团队揭示唾液蛋白促进灰飞虱取食的新机制

责编 | 王一

唾液在昆虫取食和传播病毒过程中发挥重要的作用。昆虫唾液含有很多能够引起植物免疫的激发子，它们被植物免疫受体识别后会激活植物抗虫防御。那么，唾液如何在促进昆虫取食的同时，尽可能地抑制唾液激发子引起的植物防御？

近日，宁波大学陈剑平院士和张传溪教授团队在Nature Communications上发表了题为Planthopper salivary sheath protein LsSP1 contributes to manipulation of rice plant defenses的研究论文，揭示了唾液鞘蛋白LsSP1促进灰飞虱取食的新机制。

在该研究中，作者首先干扰了稻飞虱特有的并且在唾液腺特异表达的基因，发现LsSP1对灰飞虱生殖、蜜露分泌和取食均有显著影响。随后，该研究证明LsSP1在灰飞虱取食的过程中分泌到水稻，且只存在于胶状唾液（唾液鞘）。通过免疫荧光、蛋白互作、RNA干扰等手段，该研究进一步证明LsSP1通过唾液鞘的主要成分LsMLP（mucin-like protein）结合到唾液鞘。

图1 唾液鞘蛋白LsSP1促进稻飞虱取食

与此同时，该研究揭示LsSP1能够通过与水稻免疫相关的半胱氨酸蛋白酶PLCP互作进而发挥抑制植物防御的作用。水稻半胱氨酸蛋白酶受灰飞虱取食和SA诱导，其切割产生的成熟体会分泌到水稻质外体，从而激活SA介导的水稻抗虫防御。该研究发现，LsSP1能够将水稻半胱氨酸蛋白酶OsOryzain吸附在灰飞虱唾液鞘周围，且LsSP1显著抑制水稻质外体的蛋白酶活性。

随后，该研究先在本氏烟上研究LsSP1的功能，发现LsSP1能够改变OsOryzain的亚细胞定位，且显著抑制OsOryzain和LsMLP过表达引起的本氏烟坏死。此外，通过构建过表达LsSP1和敲除OsOryzain的转基因水稻，该研究进一步明确LsSP1对水稻防御的调控作用，且转基因水稻能够显著影响灰飞虱的适合度。

基于以上结果，该研究提出唾液介导的昆虫与植物军备竞赛模型：LsMLP是灰飞虱唾液鞘主成分，在取食过程中发挥润滑和保护口针的作用，是灰飞虱取食不可或缺的。然而，植物免疫系统会识别LsMLP，从而激活水稻抗虫防御。为应对LsMLP引起的水稻防御，灰飞虱在取食过程中还分泌另一个唾液蛋白LsSP1。该蛋白一方面结合在LsMLP周围，避免了LsMLP被植物免疫识别；另一方面，LsSP1通过破坏半胱氨酸蛋白酶与水杨酸通路的正反馈调控回路进而抑制水稻抗虫防御。

图2 唾液介导的稻飞虱与植物军备竞赛示意图

宁波大学植物病毒研究所特聘研究员黄海剑为该论文的第一作者，张传溪教授、李俊敏研究员以及陈剑平院士为通讯作者。该项研究得到了国家重点研发计划、浙江省领雁计划、中国科协青年人才托举工程等项目的资助。

论文链接：

https://www.nature.com/articles/s41467-023-36403-5