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Science Adv | 蚜虫与植物的“攻防战术”,刘群等揭示蚜虫操控免疫与植物精准反击的博弈机制

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蚜虫,被誉为最复杂且成功的植食性“刺客”之一。历经1.5亿年与植物的共演化,它们进化出高度特化的口针结构,能在不破坏细胞的前提下精准穿刺至韧皮部进行营养汲取。同时,蚜虫借助口器分泌物中的效应蛋白,调控植物的生理过程,抑制其免疫反应,从而实现长期稳定的寄生。作为典型代表,桃蚜(Myzus persicae)具有极广的寄主谱,可取食400多种植物,并传播大量病毒,严重威胁全球农业安全。而其隐蔽的“无创”取食方式,也为防控带来了巨大挑战。因此,深入解析蚜虫如何精巧操控植物免疫系统,成为实现精准防控的关键突破口。

图1. 桃蚜(Myzus persicae)正在取食拟南芥

近日,英国皇家学会院士、英国约翰·英纳斯中心(John Innes Centre)Saskia Hogenhout 教授团队在Science Advances在线发表了题为“

Aphid effectors suppress plant immunity via recruiting
defense
proteins to processing bodies
”的研究论文(本研究的唯一第一作者为刘群博士,唯一通讯作者为Saskia Hogenhout教授,牛津大学Renier A. L. van der Hoorn教授与华中农业大学陈亚州教授参与了此研究)。该研究以桃蚜为模型,系统揭示了蚜虫与植物之间精彩纷呈的“攻防战术”:蚜虫通过特异效应蛋白劫持植物核心免疫因子至加工小体(processing bodies, p-bodies),实现对植物免疫网络的精准重编程;而植物则通过特有抗性因子Acd28.9精准反击,解除蚜虫效应蛋白的干扰,恢复免疫响应。该研究工作为抗蚜植物的分子育种与精准防控提供了新理论支撑与靶标资源。论文图像被期刊选为本期特色图象,并于期刊官网首页置顶展示。

一、重塑战场:蚜虫CathB蛋白锁定加工小体,改造细胞环境

早期研究发现,同一克隆的桃蚜在不同寄主植物上会特异性调控Cathepsin B(CathB)家族基因的表达(Mathers et al., 2017;Chen et al., 2020)。本研究通过蛋白质组学分析,在桃蚜口器分泌物中鉴定到8个具有寄主响应性的CathB蛋白,发现其中的CathB3和CathB6在转基因拟南芥中可显著提高蚜虫繁殖,而不具寄主响应性的CathB9则无此效果,说明蚜虫选择性分泌特定CathB蛋白协助其定殖。

蚜虫CathB蛋白具备典型的半胱氨酸蛋白酶结构,但研究显示,其促进蚜虫定殖的能力并不依赖于蛋白酶活性,属于典型的“月光蛋白酶”(moonlighting protease)。研究人员将CathB6-GFP表达于烟草细胞中,观察到其在细胞质中形成动态的点状结构,并与加工小体标志蛋白VCS、DCP5和DCP1高度共定位,提示其特异性地靶向并重塑加工小体结构,而非自噬体或其他免疫颗粒。

加工小体是一类富含RNA与相关蛋白的细胞质颗粒,主要参与mRNA的储存与降解,在植物对胁迫与信号调控中发挥重要作用。本研究首次发现昆虫效应蛋白可靶向并操控加工小体,开辟了昆虫-植物互作研究的新视角。

二、精准干预:蚜虫CathB6劫持EDS1–PAD4–ADR1免疫模块,沉默植物防御

利用TurboID邻近标记与质谱分析(PL-MS),研究团队锁定CathB6的植物靶标蛋白为EDS1——植物广谱免疫系统的中枢调控因子。进一步的酵母双杂交、免疫共沉淀及细胞亚定位实验表明,CathB6可直接与EDS1互作,并将其从细胞质/细胞核重新定位至加工小体。

更重要的是,CathB6不仅重定位EDS1,还可招募整个免疫模块EDS1–PAD4–ADR1至加工小体,而非另一路径的EDS1–SAG101复合物模块,显示出强烈的靶向选择性。这一重定位策略,实质上是通过隔离关键免疫调控中心,抑制SA和NHP等信号通路的激活,从而广泛压制植物由病原效应蛋白触发的免疫转录响应。

利用拟南芥转基因植物,研究进一步证明CathB6可显著抑制由细菌效应因子AvrRps4诱导的SA/NHP相关防御基因表达,但对HR反应影响有限,表明蚜虫通过操控EDS1-PAD4-ADR1模块实现广谱而精准的免疫抑制新策略。

三、反制一击:植物Acd28.9拮抗CathB6干扰,恢复EDS1免疫核心功能

面对蚜虫的精妙干扰,植物并非完全“束手就擒”。研究人员在CathB6互作谱中发现了一个植物自身的抗性蛋白——Acd28.9,属于Hsp20小热激蛋白家族。酵母双杂与免疫共沉淀实验证实,Acd28.9可直接与CathB6结合,但不与EDS1互作。

Acd28.9的出现极大改变了CathB6的行为轨迹:当Acd28.9与CathB6共表达时,CathB6原本在加工小体中的点状定位消失,重新分布在细胞质中,说明Acd28.9通过结合CathB6阻断其加工小体的定位,进而也阻止其对EDS1的重定位和免疫干扰。基于荧光寿命成像的FLIM-FRET实验进一步佐证了这种分子间的直接作用。

功能分析显示,在acd28.9突变体上蚜虫繁殖显著增加,证实Acd28.9在植物抵御蚜虫方面发挥重要作用,是调节加工小体相关免疫的关键调控因子,也是未来抗蚜育种的重要候选目标。

结语:揭开“免疫沉默”迷雾,为植物精准抗虫育种指明方向

该研究开创性地揭示了蚜虫通过CathB劫持植物核心免疫调控模块至加工小体,从而精准抑制植物防御的新机制,也展现了植物通过特异抗性因子Acd28.9解除干扰、重构免疫的巧妙反击。它首次将加工小体定义为蚜虫-植物“攻防对垒”的新战场,为今后在植物抗性改良、精准分子育种以及害虫绿色防控领域提供了新视角与新路径。

蚜虫与植物博奕的模式图。蚜虫通过CathB效应蛋白干扰植物免疫,植物则利用Acd28.9对其进行精准拮抗,重启免疫反应。

参考文献

Chen, Y., et al. 2020. An aphid RNA transcript migrates systemically within plants and is a virulence factor. Proc Natl Acad Sci U S A 117, 12763-12771.

Mathers, T.C., et al. 2017. Rapid transcriptional plasticity of duplicated gene clusters enables a clonally reproducing aphid to colonise diverse plant species. Genome Biol 18, 27.

https://www.science.org/doi/10.1126/sciadv.adv1447

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