Nature | 武汉大学何光存团队揭示BISP-BPH14-OsNBR1精细调控植物抗性—生长平衡的新机制

6月14日，武汉大学生命科学学院、杂交水稻全国重点实验室何光存教授课题组在Nature发表了题为“A tripartite rheostat controls self-regulated host-plant resistance to insect”的研究论文。该研究发现了首个被植物抗虫蛋白识别并激活抗性反应的昆虫效应子，并揭示了BISP-BPH14-OsNBR1互作系统精细调控抗性-生长平衡的新机制，为开发高产、抗虫水稻品种提供了重大理论和应用基础，也为其它粮食作物新型抗虫、抗病机理的研究提供了新思路。

在植物与昆虫的长期军备竞赛中，植物已经发展出复杂的防御系统来对抗植食性昆虫危害。植物利用类受体蛋白激酶（receptor-like kinases）和细胞内NLR（nucleotide-binding leucine-rich repeat）受体赋予寄主植物对植食性害虫的抗性(host-plant resistance, HPR）。植食性昆虫取食过程中，向寄主植物分泌唾液以促进自身的取食。过去的十几年间，植物体内直接或间接监测昆虫效应蛋白（effector）的NLR受体已被成功分离，然而，被植物NLR识别并触发寄主抗虫反应的昆虫效应蛋白一直未被发现。寄主植物如何识别昆虫，并精密部署和调节自身抗性的机制仍未可知。

褐飞虱是水稻生产中的首要害虫，常年肆虐我国及世界各国稻区，直接吸食水稻汁液并传播病毒病，引起植株枯萎死亡，严重时导致颗粒无收。利用寄主植物抗性控制褐飞虱的侵害是重要措施。何光存教授课题组应用图位克隆法在国际上首次分离了水稻抗褐飞虱基因Bph14。该基因编码一个NLR蛋白。该研究通过酵母双杂交筛选到与BPH14互作的褐飞虱唾液蛋白BISP（BPH14-Interacting Salivary Protein）。BISP在褐飞虱唾液腺中大量表达，并随褐飞虱的取食被分泌到水稻组织。

该研究发现，BISP被褐飞虱分泌进入水稻后与水稻细胞质激酶OsRLCK185结合，降低OsRLCK185的激酶活性从而抑制水稻基础防御反应。另外，褐飞虱取食含Bph14的水稻过程中，BISP作为昆虫效应子被BPH14识别并激活抗虫反应。植物抗性的持续激活往往为生长发育带来不利影响，因此，水稻需要精细调控自身抗虫反应以兼顾自身的正常生长发育。

该研究结果表明，BISP进入水稻与BPH14互作，并与细胞自噬受体OsNBR1结合，OsNBR1与OsATG8的进一步结合，最终导致BISP经自噬途径降解。当褐飞虱停止取食后，水稻组织中残留的BISP蛋白在48h内被完全降解，使Bph14介导的抗虫反应强度下降直至终止，恢复水稻的正常生长发育。BISP-BPH14-OsNBR1互作系统精细调控抗性-生长平衡的新机制，既促进了水稻的抗虫功能又能不影响水稻产量。

图1 BISP调控水稻防御反应的工作模式图。

综上所述，该研究不仅鉴定了首个被植物抗虫受体识别并触发寄主植物抗虫反应的昆虫唾液蛋白，同时也揭示了BISP-BPH14-OsNBR1互作系统精细调控抗性-生长平衡的新机制，为开发绿色、抗虫且高产的水稻提供了新的理论和实践依据。

武汉大学生命科学学院博士后郭建平、博士生王卉颖和关伟为本论文的第一作者，何光存教授为通讯作者。同时，本项研究获得了武汉大学朱玉贤院士，华中农业大学张启发院士，美国加州大学河滨分校Linda Walling教授以及何光存教授课题组其他成员的倾情帮助。

论文链接：

https://www.nature.com/articles/s41586-023-06197-z