《食品科学》：东北农业大学刘丽波教授、张国芳博士等：羊乳低聚糖和其他家畜乳低聚糖研究进展

母乳被认为是婴儿早期营养的最佳标准，低聚糖作为母乳中继蛋白质、脂肪之后的第三高固体成分，因其重要的生理功能逐渐受到人们的关注。 母乳低聚糖（HMOs）在初乳中质量浓度为5～15 g/L，现已经分离出247种HMOs，其中162种化学结构被表征。研究发现HMOs具有13 种核心结构， 其核心组成如图1所示。

然而由于母乳的资源有限以及道德伦理问题限制，无法实现对HMOs大规模的产业化开发。尽管目前婴幼儿配方奶粉中添加了其他功能性低聚糖代替HMOs的作用，如低聚半乳糖和低聚果糖，其核心结构与HMOs核心结构相似，可以用来模仿HMOs生物效应，但它们本身并不存在于母乳中，且缺乏HMOs的特定功能，难以替代HMOs满足婴儿成长需要。但与HMOs研究相比，包括羊在内的家畜乳低聚糖的研究进展似乎相当缓慢。

东北农业大学食品学院的杨景博、张国芳*、刘丽波*等对家畜乳低聚糖特别是GMOs组成结构研究的最新进展进行了综述，并对家畜乳在将来工业化利用的可能性进行讨论，以期进一步指导中国功能性乳基料的开发，为确保婴幼儿营养和健康发展奠定坚实的科学基础。

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GMOs的研究进展

1.1 GMOs分离检测方法

乳源提取低聚糖通常分为以下3 个步骤，包括低聚糖的富集、分离和检测。由于乳中成分复杂，其中所含的蛋白质、脂肪、乳糖、盐类等成分会严重影响低聚糖分离的纯度以及后续低聚糖的定性和定量分析。因而富集是乳低聚糖分离检测的第一步。富集通常采取化学试剂或物理手段除去乳中的脂肪和蛋白质。而乳中的乳糖由于与低聚糖大小相似因而难以通过色谱法分离，故而需在富集步骤将其去除，通常通过多孔石墨碳-固相萃取（PGCSPE）、凝胶层析色谱去除乳糖。值得注意的是，通过PGC-SPE会造成3-岩藻糖基乳糖（3-FL）的损耗，但可确保精确度和高纯度，是提取一些特定低聚糖的理想选择。除此之外也有研究通过β-半乳糖苷酶或酵母发酵乳糖成为单糖进而实现乳糖的去除，且该过程还可以产生功能性低聚糖——半乳糖，增加了商业化价值。随后对富集的低聚糖粗提物的分离通常采用分离色谱法，包括离子交换色谱（IEC）法、亲水相互作用色谱（HILIC）法、PGC-SPE、反相液相色谱（RPLC）法、高效液相色谱法和毛细管电泳（CE）。其中IEC可以分离酸性低聚糖和中性低聚糖，HILIC对亲水性低聚糖具有高分辨率和灵敏度。在这些分离技术中，异构体分离主要通过PGC-SPE和CE实现，而RPLC仅能分离有限数量的异构体。在色谱之前可以通过使用过甲基化修饰的方法克服分离检测过程中酸性结构的丢失，且过甲基化聚糖具有更高的质子亲和力，这将有助于提高正电喷雾电离的电离效率，因此可以提高检测的灵敏度。但这些方法通常难以对大批量奶源进行分离。伴随着膜法分离的研发与推广，其简便的操作和较低的成本有望使得从家畜乳提取低聚糖应用于中试生产，实现产业化发展。检测低聚糖结构通常采用质谱（MS）法。然而，常规MS法只能鉴定低聚糖的部分结构包括组成、序列和连接位置，但无法提供异构体信息。在大多数游离低聚糖定量研究中，游离低聚糖也可通过使用含有荧光团或发色团的标签进行标记，最常见的是2-氨基苯甲酰胺（2-AB）或2-氨基苯甲酸（2-AA），但也有使用2-氨基吖啶酮（2-AMAC）作为替代的标记方法来进行标记。随后通过紫外或荧光检测低聚糖。荧光检测通常与色谱连用，同时也可以提高质谱检测灵敏度，表1汇总了低聚糖的分离检测方法。

1.2 GMOs结构研究进展

伴随着分离检测技术的不断进步与发展，人们对GMOs的结构有了更加清晰的认识。研究发现山羊乳中低聚糖的质量浓度为250～300 mg/L，是牛乳（30～60 mg/L）的5 倍，但明显低于人乳（12～13 g/L），且山羊乳中发现的低聚糖结构与人乳低聚糖结构最为相似，人们逐渐认识到GMOs将是一个很好的HMOs的替代物，其低聚糖组成如表2所示。

最早的GMOs结构的研究可以追溯到1988年，Chaturvedi等首次使用凝胶和反相C18高效液相色谱法从羊乳中分离出3 种中性低聚糖，并通过高场氢核磁共振光谱对其进行了表征，1 个三糖GlcNAc (β1-6) Gal (β1-4)Glc（NAL）、1 个四糖Gal (β1-4) GlcNAc (β1-6) Gal (β1-4) Glc（iLNT）和1个五糖[Gal (β1-3)][Gal (β1-4)]GlcNAc (β1-3) Gal (β1-4) Glc（NADHL）。2016年Martín-Ortiz等通过纳流液相色谱-四极杆飞行时间质谱在羊初乳中鉴定出多达78 种低聚糖。其中40 种（51.3%）为中性非岩藻糖基化，3 种（3.8%）为中性岩藻糖基化，35 种（44.9%）为唾液酸化（Neu5Ac/Neu5Gc）低聚糖。初乳中高的低聚糖含量符合逻辑。随后在2020年，Lu Jing等在关中和萨南山羊奶中分别鉴定和量化了63 种和64 种低聚糖，相比之前的检测又新发现了12 种新的低聚糖结构，其中37 种为酸性，19 种含有并仅含Neu5Ac，14 种含有Neu5Gc。在中性低聚糖中有5 种是岩藻糖基化的。Van Leeuwen等对GMOs进行了总结，如表2所示。

除了游离低聚糖，乳低聚糖的另一个来源是糖基化蛋白中的结合低聚糖，根据连接方式，可以分为N-聚糖和O-聚糖。在乳中糖基化蛋白有很多种类，主要的糖蛋白为α-乳清蛋白和β-乳球蛋白；而次要糖蛋白包括免疫球蛋白、乳铁蛋白、转铁蛋白、钙结合蛋白和叶酸结合蛋白。羊乳中的乳铁蛋白N-聚糖与母乳具有显著的同源性。N/O-聚糖的结构与游离低聚糖的结构有很大不同，然而对于羊乳N/O聚糖的结构研究鲜有报道。Wang Zhongfu团队对羊乳聚糖方面进行了深入的研究，通过在线HILIC-MS定性法对不同哺乳期的N/O糖蛋白进行了分析。在羊初乳中检测到33 种N-聚糖衍生物，其中有12 种与人初乳中的一致，Neu5Ac、Neu5Gc和Fuc修饰的N-聚糖分别为3.7%、5.3%和35.3%，以复杂结构（82.1%）和高甘露糖结构（17.9%）为主；在羊初乳中，检测到11 种O-聚糖，其中3 种与人类初乳中的相同。相比于人乳，羊乳的N-糖蛋白主要由非唾液酸化和非岩藻糖基化以及岩藻糖化N-聚糖组成，而O-聚糖衍生物则以Neu5Gc唾液酸化为主。相较于牛乳，羊乳的N/O聚糖与人乳更为相似，但也存在不同，加深对N/O-聚糖的结构解析，将会对GMOs产生更深入的认识。

1.3 GMOs的生理功能

GMOs与人乳低聚糖具有相同结构的同时也存在差异，这使得GMOs具有与HMOs相似生理功能的同时也会有自己独特的生理特性。然而这些独特的生理功能既可能是对人体有益，也可能会对人体带来不良的影响，需要引起注意。故而为了推进GMOs的开发应用，加深对其结构与功能的理解十分必要。

GMOs具有多种生理功能，如图2所示。GMOs可以通过促进有益菌的增殖和抑制病原菌的生长改善并调节人体肠道菌群进而调节人体免疫。GMOs具有益生作用，虽然无法被人体消化吸收，但可以选择性地促进肠道有益菌的增殖，所生成的产物又可以促进其他菌群的增殖。如产生的短链脂肪酸可以通过与肠道的免疫细胞的直接相互作用刺激免疫系统。人们已发现食用GMOs可以刺激肠道双歧杆菌、乳杆菌的生长和代谢，并可以增加乙酸和乳酸的产量。除了促进有益菌的生长，GMOs也有明显的抑菌作用。其抑菌作用分别从防止有害菌在肠道细胞的黏附和抑制病原菌的生长过程两个方面起作用。病原体附着于肠道上皮细胞上的特定受体是定殖和感染宿主的关键步骤。其中碳水化合物是细胞表面膜的主要成分，乳糖是糖脂的核心糖，是细菌的主要结合位点。低聚糖因具有与其相似的结构，故而可以减少致病菌在肠道上皮细胞的黏附，进而提高人体的免疫力。近几年，有实验通过细胞模型的研究对其提供了证明，GMOs可有效减少大肠杆菌和鼠伤寒沙门氏菌对Caco-2细胞的黏附。除了通过防止有害菌的黏附外，最近，一项体外研究表明，GMOs可以触发双歧杆菌抑制空肠梭菌感染，表现出一种间接的病原抑制形式。同年，Yue Haiyun等发现相比于游离低聚糖，N-聚糖具有更加明显的抑菌和杀菌能力，且随着浓度的增加具有更强的能力，并且遵循母乳＞羊奶＞牛乳的顺序。其原因可能是N-聚糖比游离低聚糖具有更大的抑菌分子质量。GMOs的抑菌能力使其具有作为抗生素产品的巨大潜力。同时，GMOs还可以通过促进肠道细胞屏障的建立进一步提高机体的免疫能力。Barnett等研究了从山羊乳中半纯化的GMOs富集物对小肠和大肠上皮细胞共培养的屏障完整性和黏液蛋白产生的影响。他们发现富含GMOs的部分增强了肠上皮屏障功能。此外GMOs还具有抗炎作用。这一功能已在半抗原诱导的大鼠结肠炎模型中被证明。除了这些生理功能外，GMOs中存在的特殊结构Neu5Gc也需要更深入的研究。含有Neu5Gc的聚糖似乎作为“异种自体抗原”，可被自然循环的抗Neu5Gc“异种自体抗体”靶向，导致被称为“异种自体炎”的炎症过程，其存在可能同时影响癌症的起始和进展。事实上，这样的过程可以在用生物可利用的Neu5Gc喂养的类人Neu5Gc缺陷小鼠中证明。

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羊以外家畜乳低聚糖研究进展

有研究发现可溶性低聚糖并非人乳所独有，几乎所有哺乳动物的乳中都含有低聚糖。相比于人工合成的功能低聚糖或植物低聚糖，家畜乳低聚糖更接近HMOs，但也存在差异，其组成如表3所示。因而对不同家畜乳低聚糖的研究非常必要。牛乳是目前研究最多的家畜乳，其初乳和成熟乳中的低聚糖质量浓度分别为1～2 g/L和0.05 g/L。最新的研究从牛乳中检测到40～50 种低聚糖结构。通过对其结构分析可以发现，在牛乳/初乳中，酸性低聚糖的含量远高于中性低聚糖，其中岩藻糖基低聚糖的浓度非常低。另一项研究发现，在牛乳低聚糖中酸性低聚糖大概占有70%的比例。牦牛是青藏高原特有的牛种，它生活在中国高原的天然牧场上，高度适应高原地区低温、低氧环境，牦牛乳更是具有极高的营养价值，但现今对牦牛乳及其中含有的低聚糖的研究很少。现有研究发现表明牦牛乳中的低聚糖在种类和含量上与牛乳中的低聚糖非常接近。

驴乳作为天然的营养品和药品在世界许多地方有着较为悠久的食用历史。驴乳的营养成分比例更接近人乳，对人体的心、肝、肺、皮肤等器官具有独特的功能，被称为“奶中珍品”。Wang Jingxuan等报道驴乳中酸性低聚糖的浓度高于中性低聚糖，且其最丰富的酸性低聚糖和中性低聚糖分别是6’-SL和半乳糖。目前为止，已经在驴乳中发现了7 种酸性低聚糖。有趣的是，驴是唯一一种（在8 种农场动物中）表现出与母乳相似的3’-SL/6’-SL模式的物种，6’-SL比3’-SL含量高。且其乳糖含量也与母乳相似，驴乳已经被认为是一种功能性食品，可能成为人乳的替代品，具有非常大的市场潜力。

人和猪都是单胃用大肠发酵，且都属于杂食动物，因而对其乳成分的研究十分重要。猪乳中含有酸性（唾液酸化）和中性低聚糖，但在整个泌乳期，含唾液酸的低聚糖占主导地位。Difilippo等在猪乳中检测到35 种低聚糖结构，并发现了在哺乳开始1 周内43%的主要猪乳低聚糖下降，有趣的是，一些低聚糖下降的同时，一些低聚糖上升。在所有动物乳中，猪乳中性低聚糖含量最高，占比达到20%，远高于牛乳，且酸性低聚糖以Neu5Ac为主，占比达到98%，仅含有微量的Neu5Gc。猪乳与人乳低聚糖的相似性也表明，低聚糖是为胃肠系统的早期发育而专门定制的，其目的是为幼儿断乳做准备，研究结果为早期营养规划和胃肠系统发育提供了理论支撑。

有趣的是，研究还发现马乳低聚糖的结构特征与猪乳最为相似，其次是牛乳、山羊乳和人乳（分别共享29、28、26 种和19 种结构）。迄今为止，已报道了48 种马乳低聚糖，中性低聚糖是最丰富的聚糖（58.3%），其次是含有Neu5Ac的酸性低聚糖（33.3%），少量岩藻糖基化低聚糖结构（6.25%）和1 种含有Neu5Gc的结构（2.1%），其中17%与母乳相似。

在干旱和半干旱地区，热量、缺水和饲料严重影响奶牛的饲养，骆驼成为重要的奶源，在中东和蒙古，骆驼乳被用作婴儿发育的主要营养提供来源。现已在骆驼乳中鉴定出48 种结构，其中有23 种属于中性低聚糖组分，其高的中性低聚糖含量可能是由于研究的是成熟乳而不是初乳。Fukuda等在双峰驼成熟乳和初乳中发现了5 种中性低聚糖和7 种酸性低聚糖，而在母乳中尚未发现。Alhaj等在单峰骆驼乳中发现了2 种中性低聚糖和5 种酸性低聚糖。这表明骆驼的种类也会影响乳中低聚糖的组成。

还有一些其他非家禽动物乳的研究，Kunz等发现，亚洲象乳碳水化合物由60%的乳糖和40%的低聚糖组成，与人乳相似。经检测发现大象成熟乳中含有大量的低聚糖，质量浓度为19～21 g/L。随后，Uemura等就产后11 d采集的亚洲象乳汁进行了检测，发现其中己糖质量浓度为91 g/L，唾液酸为3 g/L，其含量明显高于人乳，并在其中检测发现了1 种中性低聚糖和10 种唾液酸低聚糖。但与Kunz等的研究发现不同，在大象乳中仅检测到II型链并未发现I型链。其中大象乳还含有高比例的唾液酸低聚糖，这可能对于脑成分的形成（如神经节苷脂）以及其更复杂的记忆和社会行为的形成十分重要。通常情况下哺乳动物的低聚糖含量会低于乳糖。有趣的是，在对哺乳动物乳成分分析时发现，单孔类和有袋类动物的乳汁中含有比乳糖更多的乳低聚糖。这意味着人们普遍认为乳糖是所有哺乳动物乳汁中的主要糖类这一观点是不正确的。

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家畜低聚糖与人低聚糖结构区别

基于上述结构特征，可以澄清HMOs和家畜乳低聚糖之间的差异。家畜乳低聚糖以唾液酸化低聚糖为主，约占总低聚糖的80%～90%。相比于人乳，家畜乳中除了有Neu5Ac外还具有Neu5Gc结构。家畜乳中的总酸性低聚糖库由两对唾液酸化乳糖异构体组成：3’-SL/6’-SL和3’-GL/6’-GL。有趣的是，在母乳中，6’-SL是主要的酸性低聚糖，且6’-SL比3’-SL含量高。然而，在牛乳中，3’-SL的浓度高于6’-SL，其比例约为1∶3.5，这些不同的浓度特征可能具有独特的生物学意义。相比于其他家畜乳，羊奶中的主要酸性低聚糖为3’-SL和6’-SL，但浓度明显低于人乳。母乳和动物乳中的酸性低聚糖差异还表现在家畜乳中缺乏DSLNT，但有研究在山羊奶中检测到了DSLNT。可以看出，在酸性低聚糖方面GMOs与HMOs非常相似。HMOs以中性低聚糖为主，但中性低聚糖在家畜乳的低聚糖总含量中占有很少的比例。在一项对牛、山羊、牦牛和驴乳低聚糖的研究中发现，这4 种家畜乳均含有3-FL、乳糖-N-岩藻五糖I和p-乳糖-N-新六糖这3 种中性低聚糖。值得注意的是，在家畜乳中现仅在羊乳中检测到2’-FL，这是母乳中最丰富的中性低聚糖，加之2’-FL已经被允许应用到婴儿配方奶粉中，使得GMOs具有了更大的商业开发价值。对比低聚糖的核心结构，相较于人乳，在任何家畜的奶中均未检测到β1-4连接的半乳糖。除此之外，相较于人乳以乳糖为还原端外，在家畜乳中还发现了以Gal (β1-4) GlcNAc为还原端，以及在人乳中从未检测到过的α1-3连接的半乳糖，这些非人类结构成分可能在人类食用时引起免疫原性反应。研究发现，在人乳中I型链会比II型链占优势，家畜乳中几乎只含有II型链，仅在其他少数物种（如黑猩猩和大象）的牛奶中，I型低聚糖比II型低聚糖占优势。其中I型低聚糖对双歧杆菌具有特异性，可作为母乳喂养婴儿的肠道中有益双歧杆菌的底物。但对于这些母乳与家畜乳低聚糖的不同结构，尚缺乏对其背后原因以及生物学意义的系统分析研究。然而，同家畜乳低聚糖的联合分析有利于更加深入理解低聚糖的结构与功能特性，故而家畜乳低聚糖还需更多的研究。

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家畜乳低聚糖的未来工业利用

如前所述，家畜乳中的低聚糖含量少于人乳，且与人乳低聚糖种类并不完全一致，加之现有分离技术难以实现大规模的乳低聚糖分离，且成本过高，这些均限制了低聚糖的工业应用。但近几年来，膜分离技术的发展使低聚糖产业化的应用出现了可能，也出现了相应的中试研究。其中乳制品加工副产品是低聚糖的良好来源，从乳清、渗透液和母液等乳制品副产品中富集这些低聚糖具有越来越高的学术和经济价值。考虑到GMOs和家畜乳低聚糖的生物特性（图2），其抑菌和促进大脑发育的能力，使其具有成为婴儿配方食品或功能性食品添加剂的巨大潜力。加之考虑到家畜乳独特的功能（表4），加大对除了牛乳以外的其他家畜乳的开发对于提高乳制品质量扩宽乳制品种类十分必要。现如今含有HMOs的婴儿配方奶粉正占有越来越大的份额，2023年我国也同意了2’-FL作为食品营养强化剂添加到调制乳粉（仅限儿童用乳粉）、婴儿配方食品、较大婴儿和幼儿配方食品以及特殊医学用途婴儿配方食品中。因而家畜乳低聚糖的工业应用拥有巨大的市场发展前景。尽管动物和人乳低聚糖之间存在明显差异，但目前的研究清楚地表明，家畜乳中含有的复杂低聚糖种类比以前认为的要多得多。因此，家畜乳是一种极具吸引力的生物活性低聚糖的来源，一旦提取，可以潜在地用于医疗和功能食品。

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结语

尽管GMOs和其他家畜乳低聚糖在乳中的含量不如HMOs，但它们集中在乳制品副产品中，并且足以通过大规模膜分离进行富集，可以预期，伴随着分离技术的不断进步，在羊和其他家畜的初乳和成熟乳中发现的低聚糖可能在不久的将来投入到产业化应用。但彻底去除乳糖以分离高纯度的乳低聚糖在技术和经济上都具有挑战性，因此在乳制品行业中相比于分离高纯度低聚糖，生产富含低聚糖的产品在当下更为可行。其中GMOs因其与母乳更加相似的结构与组成，以及其相较于其他家畜乳更高的低聚糖的含量，故而关于GMOs的化学结构以及浓度数据构成的基本信息，在食品工业中将发挥越来越重要的作用。除此之外，考虑到家畜乳低聚糖与HMOs的异构特性导致存在的功能不明以及潜在的抗原性可能，对于家畜乳低聚糖结构与功能的联合分析及更加深入地挖掘十分必要。

作者介绍

通信作者：

刘丽波，教授，东北农业大学食品学院博士生导师。研究方向为膳食成分营养与安全、功能性乳制品研发、益生菌定向代谢调控。先后主持国家自然科学青年基金、国家教育部长江学者和创新团队发展计划、黑龙江省自然科学基金重点项目、“十三五”国家重点研发计划子课题、“十四五”国家重点研发计划子课题等10余项。发表SCI/EI论文60余篇，授权专利20余项。参加教学课题5 项，发表教学论文7 篇，获得教学奖励5 项，主编和参编教材13 部，其中包括2 部普通高等教育食品科学与工程类“十二五”规划实验教材。中国食品安全师岗位培训专职讲师、中国食品科学技术学会儿童食品分会理事、中国食品科学技术学会物流分会理事、黑龙江省饲料和饲料添加剂生产许可证专家审核委员会专家、黑龙江食品工业协会理事、黑龙江省绿色食品科学研究院特聘专家等。

张国芳，讲师，东北农业大学食品学院硕士生导师。荣获“三区”人才，国家乳业技术创新中心青年培养人才，东北农业大学“学术骨干”荣誉称号。主要研究方向为乳功能成分、功能益生菌定向筛选。主持国家自然科学基金青年项目、国家乳业技术创新中心青年人才培养项目、省自然科学基金项目、博士后基金面上项目等国家级/省部级课题共7 项。参与国家自然科学基金面上项目、国家重点研发计划子课题、省自然科学基金杰出青年项目等课题8 项；以第一或通信作者发表SCI/EI论文18 篇；授权专利4 项。

第一作者：

杨景博，东北农业大学食品学院硕士研究生。研究方向为益生菌的定向代谢调控。硕士期间参与省自然科学基金项目、国家乳业技术创新中心青年人才培养项目、国家乳业创新技术中心开放课题、寒地小浆果开发利用国家地方联合工程研究中心开放课题等项目。

本文《羊乳低聚糖和其他家畜乳低聚糖研究进展》来源于《食品科学》2024年45卷第17期296-305页，作者：杨景博，赵晶晶，王雨奇，崔秀秀，曹宏芳，李春，张国芳，刘丽波。DOI:10.7506/spkx1002-6630-20231031-267。点击下方 阅读原文 即可查看文章相关信息。

实习编辑：李雄；责任编辑：张睿梅。点击下方 阅读原文 即可查看全文。图片来源于文章原文及摄图网

为深入探讨未来食品在大食物观框架下的创新发展机遇与挑战，促进产学研用各界的交流合作，由北京食品科学研究院、中国肉类食品综合研究中心、国家市场监督管理总局技术创新中心（动物替代蛋白）及中国食品杂志社《食品科学》杂志、《Food Science and Human Wellness》杂志、《Journal of Future Foods》杂志主办，西华大学食品与生物工程学院、四川旅游学院烹饪与食品科学工程学院、四川轻化工大学生物工程学院、成都大学食品与生物工程学院、成都医学院检验医学院、四川省农业科学院农产品加工研究所、中国农业科学院都市农业研究所、四川大学农产品加工研究院、西昌学院农业科学学院、宿州学院生物与食品工程学院、大连民族大学生命科学学院、北京联合大学保健食品功能检测中心共同主办的“第二届大食物观·未来食品科技创新国际研讨会”即将于2025年5月24-25日在中国 四川 成都召开。

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