New Phytol | 中南民族大学刘冰课题组发现紫外光影响植物生殖细胞基因组稳定性并诱导产生二倍体雄配子

减数分裂是真核生物维持基因组稳定性和产生遗传多样性的基础。在减数第一次分裂前期，同源染色体之间发生同源重组，产生新的非等位基因组合，并保证染色体在后期进行均等分离，从而产生染色体数目减半的可育配子。减数分裂同源重组起始于DNA双链断裂（DSB）的形成；随后，DSB通过RAD51/DMC1介导的同源重组途径被修复，期中少部分被修复形成遗传交叉（crossover，CO）。DSB的正常修复对于染色体保持完整性至关重要，其异常会引起染色体片段化以及分离异常，最终导致植物败育。在减数分裂过程中，姐妹染色单体仅在减数第二次分裂后期发生分离，其凝聚和分离由cohesin蛋白组成的cohesion复合体调控。微丝和微管组成的细胞骨架结构纺锤体控制染色体的运动和分离；染色体分离后，成膜体在染色体组或细胞核之间形成，促进细胞板的形成和胞质分裂的发生。纺锤体或成膜体构建异常会导致染色体分离异常，形成非整倍体，或导致非减数性减数分裂事件（meiotic restitution）的发生，从而产生二倍体或多倍体配子。

植物减数分裂对环境因素（尤其是温度的变化）十分敏感。在许多物种中的研究发现，不同的温度条件对减数分裂多个过程均会产生影响，并且这些影响在不同物种中存在相似性或差异性。总的来说，其后果包括诱导植物产生二倍体或多倍体配子，或由于形成非整倍体配子从而导致植物败育。除温度以外，光照是植物生长发育过程中最易接受到的环境条件。植物在进行光合作用过程中，必不可少地受到紫外光（UV）的照射。UV按照波长被分为UV-C、UV-B和UV-A三类。UV-C波长最短而能量最高，阳光中的UV-C被臭氧层遮挡和吸收因而无法到达地球表面；UV-A波长最长而能量最低，能够透过大气层到达地表，但因为其不能被DNA吸收因而被认为对生命体的毒害作用相对较小；相比之下，UV-B能够到达地表并被DNA吸收，从而影响各类生命体的生长和发育。UV（尤其是UV-B）对植物生长发育的影响存在剂量效应：在一定剂量范围内，它作为一种信号分子触发细胞内的遗传信号通路，从而调控细胞行为以及植物生长和发育；当剂量超过一定范围，它作为一种胁迫可以直接影响DNA的稳定性。在植物中，UV Resistance Locus 8（UVR8）作为UV-B的核心感受蛋白介导细胞对UV-B的响应。已有研究表明部分UV-B引起的细胞行为不依赖UVR8，并且，UVR8也参与细胞对其他波长紫外光的响应。大量研究表明，植物花粉（尤其是花粉细胞壁）的发育对UV十分敏感；然而，紫外对植物减数分裂过程中染色体与DNA的影响目前尚不清楚。

近日，中南民族大学生科院刘冰课题组在植物学顶级期刊New Phytologist杂志发表题为“Ultraviolet attenuates centromere-mediated meiotic genome stability and alters gametophytic ploidy consistency in flowering plants”的研究论文。该研究发现紫外光影响植物生殖细胞基因组稳定性并诱导产生二倍体雄配子。

该研究发现紫外光照射（UV-C、UV-B或UV-A）会诱导拟南芥形成二倍体或多倍体雄配子。细胞遗传学研究发现，UV通过诱导meiotic restitution导致减数第二次分裂末期单倍体染色体组或细胞核发生融合，最终形成二倍体或多倍体小孢子。作者通过利用花粉特异性表达的fluorescent tagged lines (FTLs)证实UV诱导的非减数性小孢子中，大多数为同源染色体没有发生分离，即first division restitution（FDR）型。进一步研究发现，UV干扰减数第二次分裂中期和后期纺锤体的正常构象，诱导纺锤体呈平行或三角形方向排布，从而导致减数第二次分裂末期染色体组之间无法形成细胞壁。通过在矮牵牛和水稻中的研究，作者证实UV诱导二倍体雄配子可能在开花植物中普遍存在。此外，作者证实UV诱导的meiotic restitution并非由于绒毡层的发育受到影响所导致，而很可能是由于染色体调控因子JASON的功能收到干扰，以及AtPS1基因的表达下调所致。值得注意的是，作者发现并证实UV-C不影响减数分裂细胞染色体上DNA双链断裂形成的数量，因而并不影响染色体的完整性，这一点与体细胞中的情况以及其他类型辐射的作用具有差异。然而，着丝粒特异性H3（CENH3）蛋白功能异常突变体cenh3在紫外光下表现显著增加的姐妹染色单体提前分离现象，表明着丝粒在保护紫外光下植物减数分裂过程中姐妹染色单体凝聚的稳定性中发挥重要作用。

图1 UV诱导拟南芥形成二倍体小孢子

综上，该研究揭示了紫外光能够影响植物生殖细胞中着丝粒介导的基因组稳定性，以及干扰减数第二次分裂过程中纺锤体和成膜体的构象，从而影响雄配子基因组的倍性。这些发现暗示紫外光可能通过影响减数分裂从而在被子植物基因组进化和多倍化过程中发挥一定作用。

当前极端气候频发，对生态环境和粮食安全造成了巨大威胁。因此，了解植物减数分裂响应和适应环境胁迫的分子遗传机理对于深入揭示环境因素在植物配子形成和基因组进化过程中的作用及其机制具有重要意义；同时，对于抗逆作物种质创新具有重要的理论参考意义。

近年来，刘冰课题组（ http://www.arameiosis-bl.cn/ ）聚焦植物减数分裂如何响应和适应环境胁迫（主要为高温胁迫）这一科学问题，开展了一系列研究(Lei et al., 2020; Ning et al., 2021; Fu et al., 2022; Zhao et al., 2023)。目前，该课题组正在进一步深入研究植物减数分裂适应高温胁迫的分子遗传机制，以及紫外光影响植物减数分裂同源重组和cohesion稳定性的机制。

中南民族大学生科院2022级研究生符慧琪为该论文第一作者，刘冰为通讯作者。根特大学Danny Geelen教授、复旦大学朱炎教授、海南大学李靖教授、中南民族大学余光辉教授、上海师范大学汪冲副教授以及浙江理工大学任梓铭副教授等参与了该项研究。Arp Schnittger教授、Elison B. Blancaflor教授、王应祥教授、严顺平教授、刘宏涛教授、杨仲南教授、朱骏教授、楼悦教授、Gregory Copenhaver教授以及江华教授为本研究提供了相关研究材料。本研究由国家自然科学基金、湖北省自然科学基金以及武汉市知识创新专项等项目资助。

参考文献

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2. Huiqi Fu, Jiaqi Zhong, Jiayi Zhao, Li Huo, Chong Wang, Dexuan Ma, Wenjing Pan, Limin Sun, Ziming Ren, Tianyi Fan, Ze Wang, Wenyi Wang, Xiaoning Lei, Guanghui Yu, Jing Li, Yan Zhu, Danny Geelen, Bing Liu* (2024). Ultraviolet attenuates centromere-mediated meiotic genome stability and alters gametophytic ploidy consistency in flowering plants. New Phytologist 10.1111/nph.19978

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https://nph.onlinelibrary.wiley.com/doi/epdf/10.1111/nph.19978