华中农业大学欧阳亦聃课题组揭示水稻生殖隔离的动态平衡演化机制

近日，Molecular Plant在线发表了华中农业大学作物遗传改良国家重点实验室欧阳亦聃课题组题为Artificial selection in domestication and breeding prevents speciation in rice的研究论文。该研究以水稻“杀手-护卫”生殖隔离位点S5为模型，通过追溯该位点三个连锁的基因及其不同等位基因组合的起源演化机制，揭示了水稻物种演化中“自然选择”对生殖隔离的推动，以及驯化过程中“人工选择”对广亲和基因型的起源以及重建水稻亚种间基因交流的贡献。

物种被定义为能相互交配并产生具有生殖能力的后代，但是与其他物种存在生殖隔离的群体。生殖隔离的产生和物种形成密切相关，一旦生殖隔离完全建立，物种形成的过程将不可逆的发生；因此生殖隔离不仅是物种形成的标志，也是物种存在和维系的主要机制。

水稻是世界上最重要的粮食作物之一，亚洲栽培稻分为籼稻和粳稻两个亚种，亚种间的杂种不育是生殖隔离的一个典型例子。课题组前期研究发现，调控水稻生殖隔离的主效位点S5由三个紧密连锁的基因ORF3、ORF4和ORF5组成。在该系统中，ORF5+扮演“杀手”的角色，ORF4+作为“帮凶”辅助ORF5+共同杀死雌配子；而ORF3+功能相反，作为“护卫”保护配子不被杀死 （Chen et al. 2008, PNAS; Yang et al. 2012, Science） 。典型的籼稻携带ORF3+ORF4-ORF5+组合，而典型的粳稻携带ORF3-ORF4+ORF5-组合；在籼粳杂种中，杀手ORF5+和它的帮凶ORF4+合作杀死雌配子，而携带护卫基因ORF3+的雌配子免于败育。

图1 S5位点起源演化过程示意图

那么在籼稻和粳稻之间，这样复杂而精密的生殖隔离系统是如何起源并产生的？该研究在2个栽培稻种和11个野生稻种共计606份水稻中，对S5系统的自然变异和演化路径进行了分析。研究表明，祖先的水稻群体携带攻击性和保护性兼备的ORF3+ORF4+ORF5+ （图1，灰色圆圈） 。在栽培稻和野生稻发生分化之前，一条演化方向上，帮凶ORF4+发生突变形成了典型的籼稻基因型ORF3+ORF4-ORF5+ （图1，红色圆圈） ；而在另一条演化的路径中，杀手ORF5+首先发生突变；随后护卫ORF3+不再是必须的基因，随之突变产生了ORF3-，形成了典型的粳稻基因型ORF3-ORF4+ORF5- （图1，蓝色圆圈） 。此时粳稻基因型和籼稻基因型以及祖先基因型均表现为不亲和，标志着S5生殖隔离系统的初步形成。那么新起源的生殖隔离系统又是怎样在群体中扩散并驱动亚种的形成呢？早在2016年，该课题组在Molecular Plant发表了题为“Origination and establishment of a trigenic reproductive isolation system in rice”的研究论文，报道了籼稻基因型受到强烈的自然选择，而粳稻基因型可能由于驯化过程中的瓶颈效应和奠基者效应，导致其基因型频率在起源后快速上升，并最终导致籼稻和粳稻生殖隔离的建立和群体的分化 （Ouyang et al. 2016, Mol Plant） 。

图2 S5广亲和基因型搭建水稻籼粳亚种间基因交流的桥梁

尽管生殖隔离在籼粳亚种间普遍存在，但是区别于其他物种，水稻中存在着跨越生殖隔离鸿沟的“特殊桥梁”。研究发现在S5位点的演化过程中，产生了一系列可以自我保护，且不具有攻击性的等位基因组合类型，称作广亲和基因型（图1，绿色圆圈） 。在野生稻和栽培稻分化之前，广亲和基因型由自然界偶然的突变、杂交和重组事件所产生，随后在驯化和育种过程中受到人工选择，推动广亲和基因型频率在栽培稻快速上升。本研究在31个国家和地区鉴定到103份水稻广亲和种质资源；在两个不同的近等基因系的背景下，这一类特殊的种质资源均可以打破生殖隔离障碍，回复杂种的育性。进一步基于典型的籼稻、粳稻和广亲和品种共计21个亲本，构建了含209份水稻材料的双列杂交群体，在群体层面证实了S5位点广亲和基因型可以重建亚种间的基因交流，阻止物种的分化和形成，保障稻种的整体性和一致性 （图2） 。

达尔文在《物种起源》中初次提出了对物种的认识，严复在《天演论》中将其概括为“物竞天择，适者生存”。在物种演化的过程中，生物从个体产生微小的自然变异开始，到群体逐渐发生分化，一旦生殖隔离形成并建立，新物种的形成将如开弓之箭不再回头，自然选择往往在其中扮演重要的角色。水稻籼稻和粳稻两个亚种已经建立起了生殖隔离，按照自然的演化规律，这两个群体应当进一步积累更多的自然变异，并最终演变为两个新的物种。但是实际的演化历程中，自然选择和人工选择的力量起到了相反的作用，驯化和育种为籼亚种和粳亚种的基因交流提供了桥梁，使得物种形成的过程反向而行，这可能是驯化作物中一道独一无二的风景。

华中农业大学欧阳亦聃教授为该论文通讯作者，课题组米甲明博士、李广伟博士和徐聪昊博士生为该论文共同第一作者。特别感谢张启发教授和龙漫远教授对本工作的指导和启发。该工作得到国家自然科学基金、湖北省自然科学基金和青年拔尖人才计划的资助。

参考文献

1. Chen J, Ding J, Ouyang Y, Du H, Yang J, Cheng K, Zhao J, Qiu S, Zhang X, Yao J, et al (2008) A triallelic system of S5 is a major regulator of the reproductive barrier and compatibility of indica-japonica hybrids in rice. Proc Natl Acad Sci USA 105: 11436–11441

2. Yang J, Zhao X, Cheng K, Du H, Ouyang Y, Chen J, Qiu S, Huang J, Jiang Y, Jiang L, et al (2012) A killer-protector system regulates both hybrid sterility and segregation distortion in rice. Science 337: 1336–1340

3. Ouyang Y, Li G, Mi J, Xu C, Du H, Zhang C, Xie W, Li X, Xiao J, Song H, et al (2016) Origination and establishment of a trigenic reproductive isolation system in rice. Mol Plant 9: 1542–1545

https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1674205220300058