Science封面 | 中国科学院植物研究所破解颗石藻超大光系统I-捕光天线复合体高效利用光能的分子机制

9月12日，中国科学院植物研究所王文达研究团队与田利金研究团队等合作，在国际顶尖学术期刊Science以封面论文形式发表了题为Structure and function of a huge photosystem I-fucoxanthin chlorophyll supercomplex from a coccolithophore的研究成果（图1）。该研究首次在原子层面揭示了颗石藻（Coccolithophores）通过扩展和优化其光系统结构来适应海洋光环境的独特策略，其PSI拓展3~4倍捕光截面但依然保持了95%的光能转化效率，这是光合生物适应进化研究中的一个重大发现，也是植物所光合膜蛋白团队于2015年破解典型高等植物光系统I-捕光天线复合物结构与功能之后取得的新突破，为理解光合生物高效的能量转化机理提供了新的结构模型，对设计新型光合作用蛋白、指导人工模拟和开发高碳汇生物资源具有重要意义。

图1颗石藻PSI-FCPI超复合物封面（A）与三维结构（B）

颗石藻是海洋中的主要浮游植物类群之一，其细胞壁主要由碳酸钙晶体材质的颗石粒构成。颗石藻在白垩纪达到鼎盛，不仅是海洋初级生产力的主要贡献者，也依靠其碳酸钙外壳在地质地层中留下显著的“白垩”痕迹，因此在海洋碳沉积和全球碳循环中扮演着关键角色。颗石藻能够适应海洋多变的光环境，高效的光合自养生长能力可助其快速繁殖。然而其光系统复合物如何高效捕获和利用光能的微观机理并不清楚，结构演化机制也未见报道。

该研究报道了赫胥黎艾氏藻（Emiliania huxleyi）（简称赫氏颗石藻）的光系统I-岩藻黄素叶绿素a/c结合蛋白（PSI-FCPI）超级复合物三维结构与色素蛋白特征，发现颗石藻PSI-FCPI超级复合物是一个由51个蛋白亚基和819个色素分子组成的分子量高达1.66兆道尔顿的巨大光合膜蛋白机器（图1B）。其分子量远超已报道的真核生物PSI复合物，捕光截面是典型陆地植物（豌豆）PSI-LHC复合物的4~5倍。飞秒瞬态吸收光谱结果表明颗石藻PSI-FCPI在不同光波段下的光能量子转化效率超过95%（图2C），与陆地植物PSI-LHC复合物的效率相当，说明该复合物具备特殊的蛋白组装特征，实现能量的长距离传递和高效转换。

分析发现颗石藻拓展捕光和高效转化光能依赖其新演化的捕光天线亚基。颗石藻的PSI核心周围环绕着38个FCPI捕光天线，包括Lhcr、Lhcf、Lhcq、RedCAP，以及新发现的Lhcq-like亚基。特别是新演化的Lhcq-like亚家族捕光天线与此前在硅藻中发现的Lhcq家族蛋白，共同以模块化的方式排列成8个放射状排布的Lhcq捕光天线条带（图1B，图2A），这种旋涡围绕PSI核心的“巨型捕光天线”依靠大量Lhcq和Lhcq-like天线的模块化组装，极大地扩展了捕光面积。此外，研究团队鉴定到丰富的叶绿素c和岩藻黄素类型的类胡萝卜素（图2B），这些色素在Lhcq和Lhcq-like类型天线中含量极高，使其能有效地吸收深水区的蓝绿光（460~490 nm）和绿光（490~540 nm）。而且大量叶绿素c与叶绿素a形成了紧密的能量耦联并消除了能量陷阱，构成了平坦畅通的能量传递网络，使PSI-FCPI的整体激发能俘获时间大约为96~120皮秒，这是其保持超高量子转化效率的关键。

图2 颗石藻PSI-FCPI超大复合体高效捕光分子机制。A：颗石藻的24个FCPI序列（蓝色）以及金藻Ig-iFCPI和硅藻Cg-FCPI序列的系统发育分析；B：Eh-FCPI中鉴定到的3种叶绿素c和4种类胡萝卜素的冷冻电镜密度图；C：在515 nm、640 nm和665 nm激发下Eh-PSI-FCPI的瞬态吸收光谱。

颗石藻巨大的PSI-FCPI代表了红系藻类内共生演化背景下对光捕获结构的极致拓展，与其他光合放氧生物相比，其外围天线系统表现出更大的多样性与适应性，通过发展独有的Lhcq-like类型蛋白亚基、多种类的色素组成，以及复杂的带状结构装配策略，形成了目前已知结构最大的PSI-LHC超复合体（图3），通过亚基和色素的精密排布保持了95%以上的能量转换效率。

图3 典型光合生物中PSI-LHC复合体的亚基组装与演化

中国科学院植物研究所博士生申丽丽、任菲、郑梦圆、博士后李振华，及烟台海岸带研究所王寅初博士为本文共同第一作者，植物研究所王文达研究员、田利金研究员为共同通讯作者。植物研究所匡廷云院士、沈建仁研究员和韩广业研究员、海岸带所秦松研究员、石河子大学范建华教授等参与了该研究。研究得到了国家重点研发计划、国家自然科学基金、中国科学院项目、和黄河三角洲农业高新技术产业示范区科技专项、山东省联合基金等项目的资助。

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https://www.science.org/doi/10.1126/science.adv2132