Science | 植物营养防线告急，病原真菌利用酶效应物劫持植物磷酸盐信号

撰文 | 静思

植物与微生物相互作用展现出鲜明的双重特性：既存在促进生长的互惠关系，也存在导致损害的敌对行动。植物进化的一个重要动力在于巧妙地平衡与共生微生物的和谐共存，并有效抵御病原体的侵袭【1】。值得注意的是，大约71%的维管植物依赖于丛植物病原真菌利用保守的酶类效应物劫持磷酸盐信号枝菌根真菌（AMF）来增强对无机磷酸盐（Pi）及其他矿物质的吸收能力【2】。相反，致病真菌对植物生长的妨害显著，导致作物产量下降，进而对全球粮食安全构成严峻威胁【3】。

植物体内的磷酸盐状态深刻影响着其与微生物间的有益及有害互动。在真核细胞层面，肌醇焦磷酸（PP-InsPs）通过与SPX蛋白结构域结合，精准地传递Pi的可用信息【4】。当植物细胞内Pi水平充裕时，PP-InsP与SPX结构域结合形成的蛋白复合物会抑制磷酸盐饥饿响应转录因子（PHRs）的活性，从而遏制饥饿诱导基因的表达，维持细胞的稳态【5,6】。PHRs广泛存在于陆生植物和绿藻中，且在单子叶和双子叶植物与AMF的共生调节过程中，均依赖于PP-InsP–SPX–PHR这一核心信号通路【7,8】。除了对PHR活性的调控，PP-InsPs还深度参与调节磷酸盐转运体、泛素连接酶及激素受体的功能，高效地将Pi的可用性信息整合至多种细胞代谢过程中，展现出其在植物生理调控中的广泛应用【4,9-11】。此外，植物病原体可能通过分泌被称为效应子的蛋白质，靶向并干扰植物的磷酸盐信号通路，以此为策略促进病害的发展，进一步凸显了磷酸盐信号在植物-微生物互作中的关键作用。

近日，澳大利亚国立大学和德国亚琛工业大学科研人员合作在Science杂志上发表一篇题为Plant pathogenic fungi hijack phosphate signaling with conserved enzymatic effectors的研究论文，揭示了植物病原真菌如何利用一种保守的酶效应物来劫持植物的磷酸盐信号通路，从而加剧病害的分子机制。

研究团队聚焦于稻瘟病菌的关键毒力因子MoNUDIX，通过RNA干扰技术沉默其双拷贝基因后，发现病害斑面积显著缩小，且植物的活性氧（ROS）防御反应明显增强。利用CRISPR-Cas9技术构建的双敲除突变体ΔΔMoNUDIX在水稻和大麦中的侵染力下降了超过50%，但病原菌的基础生理功能并未受到影响。这表明MoNUDIX特异性地作用于附着胞穿透过程，是病原菌致病的关键因素。

研究团队还发现，这一机制在炭疽病菌C. higginsianum中同样呈现出高度的保守性。当敲除炭疽病菌的ChNUDIX基因时，拟南芥的感染症状明显减轻；而在玉米炭疽病菌中，CgNUDIX缺失突变体在玉米上的病斑面积缩减了近40%。跨物种功能互补实验进一步证实，炭疽病菌的野生型ChNUDIX能够成功恢复稻瘟病菌突变体的毒力，但酶活缺陷型则无效。这些结果充分展示了Nudix效应子家族在病原菌间的进化保守性。

机制研究表明，Nudix效应子通过水解核苷二磷酸类物质的焦磷酸键，干扰植物免疫信号的传导。在病原菌的生物营养生长阶段，这些效应子能够抑制宿主的活性氧爆发和细胞壁强化，从而促进菌丝的扩展。

研究团队利用X射线晶体学技术，成功解析了稻瘟病菌MoNUDIX蛋白的超高分辨率结构，发现其与人类HsDIPP1酶结构高度相似但功能截然不同。酶活性实验进一步证实，MoNUDIX仅特异性地分解植物免疫信号分子5-焦磷酸肌醇五磷酸（5-PP-InsP5），而对其他常见底物无反应。这一发现揭示了病原菌“精准打击”植物防御系统的分子特征，并锁定了两个关键赖氨酸残基作为病原菌的“致命弱点”。这一攻击策略在稻瘟病菌与炭疽病菌中的高度保守性为广谱抗病药物的研发奠定了坚实基础。作者指出，针对这些保守位点设计的抑制剂有望一举阻断多种病原菌的侵袭，成为新一代“植物疫苗”，帮助水稻、小麦等作物抵抗多种真菌病害。

此外，科研人员还利用天然启动子驱动的mRFP标记技术，验证了MoNUDIX蛋白与已知胞质效应蛋白MoPwl2在生物营养界面复合体（BIC）中的共定位。这一发现揭示了MoNUDIX在病原菌致病过程中的潜在作用，并拓展了其功能保守性。

研究团队还发现Nudix效应子能够通过水解植物体内的PP-InsP分子，降低其胞内浓度，从而解除SPX蛋白对PHR转录因子的抑制。PHR的释放进一步激活了磷酸饥饿响应基因，导致植物错误地感知到营养匮乏，进而抑制了免疫应答并重塑了代谢途径，为病原菌的生物营养生长创造了有利环境。这一发现首次揭示了植物病原菌通过“代谢欺骗”策略劫持宿主营养信号网络的分子机制，并阐明了Nudix效应子作为“分子开关”的双重功能。该研究不仅增进了对植物病原真菌致病机制的理解，还为开发新的病害防控策略提供了思路。

参考文献：

1. P.-M. Delaux, S. Schornack, Science 371, eaba6605 (2021).

2. M. C. Brundrett, L. Tedersoo, New Phytol. 220, 1108–1115 (2018).

3. E. Stukenbrock, S. Gurr, Nature 617, 31–34 (2023).

4. R. Wild et al., Science 352, 986–990 (2016).

5. M. K. Ried et al., Nat. Commun. 12, 384 (2021).

6. Z. Guan et al., Nat. Commun. 13, 1581 (2022).

7. D. Das et al., Nat. Commun. 13, 477 (2022).

8. J. Shi et al., Cell 184, 5527–5540.e18 (2021).

9. S.-H. Park, J. S. Jeong, C.-H. Huang, B. S. Park, N.-H. Chua, New Phytol. 237, 1215–1228 (2023).

10. L. B. Sheard et al., Nature 468, 400–405 (2010).

11. X. Tan et al., Nature 446, 640–645 (2007).

https://www.science.org/doi/10.1126/science.adl5764