New Phytol | 西北农林科技大学麻鹏达/董娟娥团队揭示茉莉酸调控丹参药用活性成分合成和耐盐性平衡的新机制

责编 | 王一

2024年9月12日，西北农林科技大学麻鹏达/董娟娥团队在New phytologist发表题为“SmJAZs-SmbHLH37/SmERF73-SmSAP4 module mediates jasmonic acid signaling to balance biosynthesis of medicinal metabolites and salt tolerance in Salvia miltiorrhiza”的研究论文，揭示了茉莉酸(JA)介导的SmJAZs-SmbHLH37/SmERF73-SmSAP4模块参与平衡丹参（Salvia miltiorrhiza Bunge）药用活性成分合成和耐盐性的分子机制。

丹参是唇形科鼠尾草属多年生草本植物，其干燥根及根茎是我国传统大宗药材之一。丹参具有极高的经济、药用价值和巨大的市场需求，近年来随着对其药理作用研究的不断深入，丹参临床应用日益广泛，市场需求逐年增加。然而，由于丹参药用活性成分含量低、栽培品种品质退化严重、不同生产批次品质差异较大等原因，导致丹参供需关系日趋紧张。此外，全球盐渍土壤面积的扩张会直接影响丹参的生长。因此，探究生态环境和丹参药用活性合成和积累之间的分子机制显得尤为重要。

JA是重要的植物激素，影响植物的生长发育、生物和非生物胁迫的耐受性以及初级和次级代谢物的生物合成。课题组前期在解析SmJAZs-SmMYC2/SmMYB36模块介导JA调控丹参活性成分合成的机制方面取得系列进展（Pei et al. JXB, 2018; Ma et al. HR, 2022; Li et al. HR, 2023; Cao et al. PJ, 2024; Jia et al. ME，2024）。在本研究中，作者发现盐胁迫可以增加丹参内源JA的含量，通过全基因组分析在丹参中鉴定了一个响应MeJA和NaCl处理的胁迫相关蛋白(SmSAP4)，SmSAP4负调控丹酚酸的合成并正调控丹参酮的合成。为了进一步探究SmSAP4是否参与植物应对盐碱胁迫，在拟南芥中过表达了SmSAP4，结果表明异源过表达SmSAP4降低了转基因拟南芥的耐盐性。接下来，作者在丹参毛状根中检测了SmSAP4对植物耐盐性的影响，结果表明，过表达SmSAP4降低了丹参毛状根对盐胁迫的耐受性，RNA干扰具有相反的作用。此外，作者探究了SmSAP4的同源基因AtSAP2的功能，与野生型相比，拟南芥sap2突变体表现出更强的耐盐性，这可能表明SmSAP4在双子叶植物中耐盐方面的功能保守。代谢组检测发现，拟南芥sap2突变体中黄酮类化合物含量低于野生型，而萜类化合物含量高于野生型。

最后，作者研究发现SmbHLH37和SmERF73作为SmSAP4的上游调控因子调控SmSAP4的表达。SmJAZ3抑制SmbHLH37和SmERF73对SmSAP4的上调作用，外源添加MeJA使SmJAZ3降解，释放SmbHLH37进而上调SmSAP4表达。SmJAZ8抑制SmbHLH37对SmSAP4的上调，而外源添加MeJA时由于SmJAZ8缺失LPIARR基序而抑制了降解，无法释放SmbHLH37。

综上所述，该研究阐明了SmJAZs-SmbHLH37/SmERF73-SmSAP4模块介导JA平衡丹参药用活性成分和耐盐性的分子机制，这为今后应用基因工程培育优质、抗胁迫的丹参品种他提供了理论基础。

图1 SmJAZs-SmbHLH37/SmERF73-SmSAP4模块介导JA信号通路平衡丹参药用活性物质的生物合成和耐盐性的模型图

西北农林科技大学生命科学学院博士研究生吕兵兵、已毕业硕士生邓淮钰和吉林省农业科学院魏嘉助理研究员为论文共同第一作者。西北农林科技大学生命科学学院麻鹏达副教授和董娟娥教授为论文共同通讯作者。西北农林科技大学硕士研究生冯俏俏、刘博，本科生左安琪、柏亦辰和刘晶莹副教授也参与了部分工作。该研究得到了国家自然科学基金面上项目和吉林省自然科学基金项目的资助。

参考文献：

Tianlin Pei, Pengda Ma, Kai Ding, Sijia Liu, Yanyan Jia, Mei Ru, Juane Dong*, Zongsuo Liang*. SmJAZ8 acts as a core repressor regulating JA-induced biosynthesis of salvianolic acids and tanshinones in Salvia miltiorrhiza hairy roots. Journal of Experimental Botany, 2018, 69(7): 1663-1678.

Pengda Ma*, Tianlin Pei, Bingbing Lv, Mei Wang, Juane Dong*, Zongsuo Liang*. Functional pleiotropism, diversity, and redundancy of Salvia miltiorrhiza Bunge JAZ family proteins in jasmonate-induced tanshinone and phenolic acid biosynthesis. Horticulture Research, 2022, 9: uhac166.

Qi Li, Xin Fang, Ying Zhao, Ruizhi Cao, Juane Dong*, Pengda Ma*. The SmMYB36-SmERF6/SmERF115 module regulates the biosynthesis of tanshinones and phenolic acids in Salvia miltiorrhiza hairy roots. Horticulture Research, 2023, 10(1): uhac238.

Ruizhi Cao, Bingbing Lv, Shuai Shao, Ying Zhao, Mengdan Yang, Anqi Zuo, Jia Wei, Juane Dong*, Pengda Ma*. The SmMYC2-SmMYB36 complex is involved in MeJA-mediated tanshinones biosynthesis in Salvia miltiorrhiza. The Plant Journal, 2024, 119(2): 746-761.

Entong Jia, He Di, Fang He, Xiaoyu Xu, Jia Wei, Gaige Shao, Jingling Liu, Pengda Ma*. Metabolic engineering of artificially modified transcription factor SmMYB36-VP16 for high-level production of tanshinones and phenolic acids. Metabolic Engineering, 2024, doi.rog/10.1016/j.ymben.2024.08.004

论文链接：

https://doi.org/10.1111/nph.20110