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《食品科学》:东北林业大学张莹副研究员等:马齿苋抑菌活性成分研究进展

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马齿苋(Portulaca oleracea)为马齿苋科马齿苋属一年生草本植物,俗称马舌菜、长命菜,广泛分布在世界各地的温带和热带地区。马齿苋为我国传统药食同源植物,中医认为马齿苋无毒并且具有清热、消肿、解毒、止血、祛湿止痢、杀虫等功效且未发现其具有明显的副作用。马齿苋中含有黄酮类、多糖类、生物碱类等多种化学成分,具有抗菌、抗氧化、抗肿瘤、降血糖、抗炎等多种功效。研究已经证实马齿苋对常见细菌、真菌均有较强抑制效果,因此被誉为“天然抗生素”。

东北林业大学森林植物生态学教育部重点实验室的刘治廷、王忠娟、张莹*等人对马齿苋中的化学成分、抑菌活性及可能抑菌机制进行综述,以为其深入研究和开发利用提供科学依据。


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马齿苋化学成分及其抑菌机理

1.1 黄酮类活性成分

黄酮类化合物作为一种重要次生代谢产物在植物中普遍存在,因其独特的化学结构而具有重要生理、生化作用,对多种细菌和真菌均有抑制作用。马齿苋中含有的黄酮类物质包括2-(3,4-二羟基苯基)-3,5,7-三羟基-4H-色烯-4-酮(槲皮素)(1)、5,7-二羟基-2-(4-羟基苯基)-4H-苯并吡喃-4-酮(芹菜素)(2)、2-(4-羟基苯基)-3,5,7-三羟基-4H-色烯-4-酮(山柰酚)(3)等。化合物结构式如图1所示。




研究表明植物源黄酮类化合物具有广谱的抑菌性,其杀菌机理有3种:1)破坏微生物细胞膜和细胞壁,使细胞膜穿孔导致细胞质流出和破坏的细胞壁无法修复达到抑菌效果,或降低细菌的流动性,使细菌无法转移扩散;2)抑制细菌、真菌内ATP合成,影响其能量代谢;3)抑制微生物内蛋白质、DNA、RNA等生物大分子的合成。 陈国妮等研究了马齿苋黄酮类物质对大肠杆菌、酵母菌以及金黄色葡萄球菌菌的抑制作用,结果证实了其具有破坏细菌细胞膜的作用。

1.2 多酚类活性成分

多酚类化合物是指分子结构中有若干个酚羟基的化合物,具有很强的抗氧化作用,且对微生物也有较强的抑制作用。马齿苋中含有的多酚类化合物包括3,4-二羟基苯甲酸(原儿茶酸)(29)、(E)-3-(3,4-二羟苯基)丙烯酸(咖啡酸)(30)、2-羟基苯甲酸(水杨酸)(31)等,化合物结构式如图2所示。





植物源多酚类物质的抑菌机理可总结为以下3个方面:1)损伤微生物的膜功能,破坏膜的完整性,从而导致微生物细胞膜的破裂,细胞内成分外泄,最终导致微生物的死亡;2)影响微生物的代谢过程,阻碍微生物的正常生长和繁殖;3)改变微生物生存介质的pH值,影响微生物的生长和生存能力,从而达到抑菌的效果。

天然酚类物质对微生物的细胞膜结构有破坏作用,但低浓度的酚类物质有时会促进微生物的细胞膜的形成。此外,还有研究表明天然酚类物质可抑制细菌内蛋白质和核酸的合成,进而导致微生物死亡。同时,酚类物质还具有螯合金属离子的作用,使微生物缺少微量元素而死亡。

1.3 萜类和甾醇类活性成分

萜类化合物和甾醇类化合物是在自然界中广泛存在的天然化合物,由于独特的化学结构可能具有一定的抗菌、抗炎作用。马齿苋中含有的萜类和甾醇类化合物包括2,6-二甲基-6-(((2S,3R,4S,5S,6R)-3,4,5-三羟基-6-(羟甲基)四氢-2H-吡喃-2-yl)氧)octa-1,7-二烯-3-酮(马齿苋单萜A)(44)、(2S,3R,4S,5S,6R)-2-(((E)-7-氢过氧化-3,7-二甲基八-1,5-二烯-3-yl)氧)-6-(羟甲基)四氢-2H-吡喃-3,4,5-三醇(马齿苋单萜B)(45)等,化合物结构式如图3所示。






目前鲜见马齿苋中萜类和甾醇类化合物抑菌机理方面的研究,但有研究验证了三萜类化合物可使油菜菌核病菌的菌丝发生扭曲、塌陷,使细胞壁变薄、菌内线粒体数量大幅度减少从而使菌体缺少能量进而杀灭病菌。但马齿苋中的萜类和甾醇类化合物是否具有杀菌作用尚不清楚。

1.4 香豆素类活性成分

香豆素类化合物是邻羟基桂皮酸的内酯,一般具有芳香气味,研究表明该类化合物具有抗菌作用。马齿苋中含有的香豆素类化合物包括6,7-二羟基-2H-色烯-2-酮(6,7-二羟基香豆素)(66)、(E)-3-(4-羟基苯基)丙烯酸(反式-对香豆酸)(67)、7-羟基-2H-色烯-2-酮(伞形花内酯)(68)等,化合物结构式如图4所示。



香豆素类化合物具有独特的香豆素基团,可使菌体内DNA回旋酶失活进而抑制细菌的分裂增殖过程,例如秦皮素能够有效阻断DNA回旋酶与DNA结合,使细菌无法顺利合成核酸和蛋白质,从而达到抑菌效果。此外,香豆素类化合物可以抑制细菌间的群体感应系统,从而影响整个细菌群体的活动,使整个菌群适应环境的能力减弱,降低细菌的致病性,例如呋喃酮衍生物可以降低铜绿假单胞菌的群体感应系统信号强度,从而抑制菌群中某些基因的表达。

1.5 生物碱类活性成分

生物碱类化合物是一种天然的碱性含氮有机物,抗菌作用亦是其众多生理活性之一。马齿苋中含有的生物碱类化合物包括4-(2-氨基乙基)-1,2-苯二酚(多巴胺)(75)、1-((Z)-2-((S)-2,6-二羧基-2,3-二氢吡啶-4(1H)-亚基)乙基)-5,6-二羟基吲哚-2-羧酸(甜菜红色素)(76)、2-氨基-3-(3,4-二羟苯基)丙酸(多巴)(77)等。化合物结构式如图5所示。





天然生物碱类化合物的抑菌机理大致有3种:1)破坏细菌膜结构,使菌体出现萎缩、塌陷;2)抑制细菌的分裂增殖过程;3)破坏细菌内的DNA、RNA和蛋白质。马齿苋中马齿苋酰胺A~R、oleraindole A、oleraindole B、oleraindole D均属于吲哚类生物碱,可能具有抑制细菌分裂及损伤细菌的核酸和蛋白质的作用。

1.6 有机酸类活性成分

天然有机酸是指一些具有酸性的天然有机化合物,其具有一定的抗炎、镇痛以及抗菌的作用。马齿苋中含有的有机酸类化合物包括L-羟基丁二酸(L-苹果酸)(130)、L-羟基丁二酸4-甲酯(L-苹果酸-4-甲酯)(131)、L-羟基丁二酸-1-甲酯(L-苹果酸-1-甲酯)(132)等,上述化合物结构式如图6所示。



有机酸类化合物的抑菌机制与改变微生物生存环境与胞内的pH值有关,使介质环境不适宜细菌生长繁殖从而达到抑菌效果。此外,对于耐pH值变化的微生物,某些有机酸如甲酸、乙酸、山梨酸等也可改变其细胞膜通透性使大量有机酸电离出的阴离子在胞内聚集,改变细菌内外的渗透压差,从而达到抑菌效果。

1.7 多糖类活性成分

植物多糖是一类由醛糖或酮糖通过糖苷键连接而成的天然高分子多聚物,几乎存在于所有植物中,具有抗菌和抗病毒等功效。研究者利用超声波辅助提取法提取出3种马齿苋特有的多糖——POL1、POL2、POL3,分子质量分别为18、55、108 kDa。马齿苋中还有由葡萄糖、甘露糖、阿拉伯糖和半乳糖组成的中性多糖RN;由阿拉伯糖、半乳糖、鼠李糖、木糖和葡萄糖醛酸组成的酸性多糖RA;由半乳糖醛酸、半乳糖、葡萄糖醛酸、阿拉伯糖和鼠李糖组成的果胶多糖RP,但其组成方式和结构式仍不十分清晰。上述单糖的结构式如图7所示。2,3,4,5,6-五羟基己醛(葡萄糖)(与甘露糖为差向异构体)(165)、2,3,4,5-四羟基-6-己酸(葡萄糖醛酸)(166)、(2R,3R,4S,5R,6R)-6-(羟甲基)四氢-2H-吡喃-2,3,4,5-四醇(半乳糖)(167)等。


多糖类化合物可降低细菌的黏附性、改变菌体细胞膜的通透性和抑制菌内蛋白质和核酸的合成,进而影响代谢和阻碍菌体吸收营养物质,达到抑菌和预防感染的作用。目前鲜见单一多糖类化合物对微生物的抑制机制方面的研究,因此马齿苋多糖是否具有抑菌作用尚不明晰,但马齿苋中所含的多糖种类较多,且和其他多糖具有类似的成分,故马齿苋多糖的抑菌作用值得进一步探究。

不同类型的天然产物抑菌机理如表1所示。


1.8 其他

马齿苋中还含有人体所需的维生素和矿物质。马齿苋作为一种可食用的药食同源植物,其中含有的维生素包括叶酸、烟酸、泛酸、VB1、VB2、VB6、VA、VC、VE;矿物质包括钙、锌、磷、硒、铜、铁、镁、锰。因此,常食用马齿苋有助于满足日常人体对维生素和矿物质的需求。马齿苋中还含有醛类成分如原儿茶醛、对羟基苯甲醛、香草醛等,酯类、醇类化合物如表木栓醇、正三十烷醇、3,4-二羟基苯乙醇、正二十六醇、亚油酸三甘油酯、α-棕榈酸单甘油酯,环二肽成分如环(苯丙氨酸-酪氨酸)、环(丙氨酸-亮氨酸)、环(丙氨酸-异亮氨酸)、环-(酪氨酸-亮氨酸)。此外,马齿苋茎叶中还含有多种蛋白质和人体必需氨基酸。

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马齿苋的抑菌作用研究进展

由于人们过度使用抗生素类型药物,导致多种细菌及真菌产生了耐药性,耐药谱不断增大。目前已出现某些超级耐药菌如:耐甲氧西林金黄色葡萄球菌、耐万古霉素肠球菌、多重耐药铜绿假单胞菌等。传统抗生素难以对超级耐药菌产生抗菌效果,故如何应对耐药菌以及研制不会产生耐药性的抗菌剂已成为迫切需要解决的问题。

2.1 马齿苋对人体病原菌的抑制作用

研究表明,马齿苋对生活中常见菌种均有较强的抑制效果,具有作为抑菌剂原材料的潜质。

马齿苋相比于黄岑、黄连和鱼腥草等中药材,更具有开发成抑菌剂的潜力。随着研究的深入,马齿苋的抑菌谱不断增大,呈现出其他中草药所不具备的优势。因此,马齿苋有望成为治疗细菌性痢疾的中药材,减轻细菌性痢疾引起的肠道发炎、溃疡、出血等一系列症状。

马齿苋具有制作成温和去屑剂的潜力,或许在不久的将来,可将其应用到洗发水等日用品行业中。马齿苋不仅对常见体外致病菌具有抑制效果,对体内病原微生物同样具有抑制效果。

2.2 马齿苋对植物病原菌的抑制作用

萎蔫病为作物生长中的易患病,可造成作物全株死亡,且易传染,在作物间传染可造成极大的经济损失。青枯菌为萎蔫病主要致病菌,抑制青枯菌可有效预防萎蔫病。张倩等从马齿苋中分离出两种内生菌——橘青霉和波兰青霉,发现其代谢产物橘霉素可有效抑制青枯菌,且橘霉素对青枯菌的抑制效果优于抗生素链霉素。此外,该研究还表明可通过培养橘青霉的方式大量获取橘霉素,这对防治萎蔫病提供了新的参考。

马齿苋的抑菌活性总结见表2。


由表2可以看出,马齿苋对不同菌种的抑菌效果差异较大,其中真菌对马齿苋的敏感性普遍强于细菌,可能是由于真菌与细菌膜的结构、细胞器和遗传物质分布之间存在差异,其具体机制仍需继续研究。

3

结 语

药食同源植物发挥药理作用依赖其化学成分,故阐明马齿苋化学成分及其结构有助于发现马齿苋更多的药理活性。本文综述了近些年来学者们对马齿苋化学成分、抑菌活性、抗氧化活性和抑菌机理方面的研究,针对马齿苋对不同菌种的抑制作用和抗氧化作用进行总结。马齿苋中各种化学成分的协同作用使马齿苋在抗菌方面显示出优异效果,相比于抗生素类抗菌剂,马齿苋在能够有效杀菌、抑菌的同时,还具有不易产生耐药性、无毒、无污染等优点,但由于马齿苋抗菌机理尚不完全明晰,导致以马齿苋为主要抗菌剂的药物没有得到实际应用。本综述根据植物活性成分抑菌机理方面的研究,推测马齿苋的抑菌机理可能有3 种:1)破坏微生物的细胞膜结构,导致微生物细胞质泄漏或细胞膜功能受损;2)抑制微生物内的核酸和蛋白质等分子的合成,导致微生物无法复制和正常代谢;3)通过改变微生物生存环境的pH值,使微生物无法适应。加强马齿苋中具体化学成分或者多种成分对不同病原菌的协同抑菌机理研究,对马齿苋抑菌研究具有重要意义,还可为其他有资源植物作为抑菌剂天然来源提供参考。另外,已经有研究表明,植物活性成分和抗生素的结合使用会大幅增加抑菌效果,马齿苋中的活性成分和抗生素结合使用的抑菌效果还鲜见报道。本文为将马齿苋应用于生产提供了一些应用思路。

通信作者:


张莹副教授

东北林业大学化学化工与资源利用学院,副研究员, 硕士研究生导师,黑龙江省植物学会理事、黑龙江省生态学会理事、中国林学会会员。 博士毕业于东北林业大学森林植物生态学教育部重点实验室,长期从事药用植物应用基础研究,包括药用植物的化学成分、活性筛选及作用机制研究方面的工作。 研究方向为天然活性物质的提取分离、新工艺。

第一作者:


刘治廷硕士研究生

东北林业大学化学化工与资源利用学院硕士研究生, 研究方向为天然活性物质的提取 分离、新工艺。

本文《马齿苋抑菌活性成分研究进展》来源于《食品科学》2023年44卷19期359-384页. 作者:刘治廷,王忠娟,张秀娟,杨诗涵,张金山,陈小强,张莹. DOI:10.7506/spkx1002-6630-20220826-321. 点击下方 阅读原文 即可查看文章相关信息。

实习编辑:李雄;责任编辑:张睿梅。点击下方阅读原文即可查看全文。图片来源于文章原文及摄图网



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