Nature Commun | 刘军钟/何祖华/曹晓风合作揭示SGS3-tasiRNA-ARF3模块平衡水稻耐热性和抗病性的机制

水稻是世界上近一半人口的主食来源，其稳定生产对保障全球粮食安全有重要意义。在栽培过程中，水稻经常会受到各种生物及非生物胁迫的危害。其中，由真菌 Magnaporthe oryzae 引起的稻瘟病和由细菌Xanthomonas oryzae pv. oryzae (Xoo)引起的白叶枯病可引起水稻大幅度减产，是全球粮食安全的重大隐患。随着全球气候变暖，农作物病虫害的爆发与流行更加频繁。同时，全球环境气候变化带来的频繁高温也对水稻的产量与品质造成了严重威胁。培育具有双重（生物及非生物）胁迫抗性/耐受性的作物是保障粮食生产最有效的方法。然而，目前人们对植物协调生物和非生物胁迫响应的理解仍相当有限。

2023年7月24日，云南大学生命科学中心刘军钟课题组联合中国科学院分子植物科学卓越创新中心何祖华课题组与中国科学院遗传与发育生物学研究所曹晓风课题组在国际著名学术期刊Nature Communications在线发表了题为“The OsSGS3-tasiRNA-OsARF3 module orchestrates abiotic-biotic stress response trade-off in rice”的研究论文，报道了OsSGS3-tasiRNA-OsARF3模块平衡水稻耐热性和抗病性的机制。

该研究通过诱变水稻筛选获得了一个对温度敏感的突变体tsp (thermosensitive abnormal palea)。该突变体在田间高温下表现出颖壳发育异常且产量严重降低的表型。研究者通过图位克隆结合重测序的方法鉴定了该突变基因为OsSGS3a，其编码了拟南芥AtSGS3的同源蛋白。OsSGS3a与其同源蛋白OsSGS3b可以相互作用，共同调控水稻的生长和发育。研究人员通过小分子RNA测序联合转录组测序发现，OsSGS3a介导反式作用siRNA中的tasiR-ARF的生物合成，进而负调控其靶基因OsARF3的表达，这与曹晓风研究员团队前期报道的RNA依赖的RNA聚合酶6（OsRDR6） （Song et al., 2011, The Plant Journal；Si et al., 2022, The Plant Journal） 类似。 进一步研究发现，高温会导致OsSGS3蛋白的降解，与他们之前发现AtSGS3蛋白对高温的响应 （Liu et al., 2019, Cell Research） 相似，暗示SGS3蛋白丰度受高温调控可能是一个保守的机制。 ossgs3a/b 突变体对高温更为敏感，而过表达材料则表现出更耐高温的表型。此外， ossgs3a 突变体表现出对水稻稻瘟病和白叶枯病更强的抗病性，而 OsSGS3a/b 的过表达材料对白叶枯病的抗性减弱，暗示着OsSGS3正调控水稻的耐热性但负调控其抗病性。随后，该研究发现tasiR-ARF的靶标OsARF3a/3b/la/lb可能通过调控活性氧稳态平衡水稻的抗热性和抗病性。

综上所述，该研究揭示了OsSGS3-tasiRNA-OsARF3模块通过正调控耐热性但负调控植物免疫从而平衡水稻的生物胁迫响应和高温应答的分子机制。研究成果不仅加深了我们对植物逆境响应机制的理解，而且为作物的高产多抗性状改良提供了新的思路与技术途径。

图：OsSGS3-tasiRNA-OsARF3模块平衡水稻生物胁迫响应与耐热性的模型。OsSGS3 RNAi植株以损失耐热性为代价提高了抗病性，而在OsSGS3 OE、 osarf3ab或osarf3lalb中，植株的耐热性增加但抗病性减弱。

中国科学院分子植物科学卓越创新中心博士研究生顾雪婷、梁迪、中国科学院遗传与发育生物学研究所博士后司福艳、云南大学生命科学中心硕士研究生冯鉦翔和李顺杰为该论文的共同第一作者，刘军钟青年研究员、何祖华研究员和宋显伟青年研究员为通讯作者。中国科学院遗传与发育生物学研究所曹晓风院士、南京农业大学万建民院士和赵志刚教授、湖南亚华种业科学研究院杨远柱研究员、中国科学院分子植物科学卓越创新中心邓一文研究员、云南大学武旭娜研究员等也参与了该项工作。同时，该研究也得到了清华大学戚益军教授、安徽农业大学姜鹏飞教授和上海交通大学余祥副教授等在小分子RNA测序与分析方面的帮助。该论文感谢云南大学蛋白质组平台提供蛋白质组服务，同时感谢云南大学Leonard Krall对论文的编辑。该研究工作得到了国家自然科学基金委、中科院先导项目、云南省科技厅研究项目的资助。

https://www.nature.com/articles/s41467-023-40176-2