Current Biology | 福建农林大学基因组学研究中心明瑞光团队揭示白麦瓶草性染色体的起源与演化

责编 | 王一

在被子植物中，雌雄异株植物占6%，所有雌雄异株植物都有可能演化出性染色体。然而，目前只对极少部分雌雄异株植物进行深入研究后发现了性染色体。被子植物是植物中起源最晚的一个门，导致性染色体起源时间远晚于哺乳动物的性染色体，且在不同雌雄异株植物中多次起源并独立演变，因此植物性染色体在整个生物性染色体进化研究中占有非常重要的地位，植物性染色体演化的研究对于理解植物性别决定机制的形成与演化过程非常必要。

白麦瓶草（Silene latifolia，石竹科，2n＝24）由于其性别受到严格的遗传控制，因此长期以来被用于植物性染色体和性别决定研究，其特征是具有异常大的异型性染色体，雄性为XY，雌性为XX，Y染色体是最大的染色体，约占整个基因组的15%。白麦瓶草是第一个发现性染色体的维管植物，但是由于白麦瓶草基因组较大，没有完整的基因组资源导致其性别演化机理研究受阻。

白麦瓶草雌性植株

近日，福建农林大学海峡联合研究院基因组学研究中心明瑞光教授团队联合英国牛津大学生物学系Dmitry A. Filatov教授团队在国际著名期刊Current Biology上发表题为The origin and evolution of sex chromosomes, revealed by sequencing of the Silene latifolia female genome的最新研究成果。该研究通过破译高质量的白麦瓶草雌性基因组揭示白麦瓶草12条染色体中心部分的重组率显著降低，X染色体的85%的序列位于极少发生重组的着丝粒周围区域，其重组区域主要发生在最末端。进一步研究发现大约在600万年前白麦瓶草Y染色体的非重组区域发生扩张，这可能是由于X染色体上着丝粒周围重组抑制区域扩大引起的。这些发现揭示了白麦瓶草性染色体的起源，并为进一步研究植物性染色体演化提供了重要的基因组资源。

该研究通过PacBio HiFi测序技术，结合HiC技术和RNA-seq图谱将白麦瓶草的雌性基因组组装到12条染色体上，获得了高质量的白麦瓶草雌性基因组图谱，其大小为2.64G。通过结合X染色体特异图谱组装获得了完整的白麦瓶草X性染色体，其大小为370.1Mb。Contig N50达到23.1 Mb，基因组完整度达到98%（图1）。通过基因注释共注释得到37,796个基因，基因注释完整度达到了96.9%。除了4号和6号染色体，X染色体上的基因密度显著低于其他染色体。值得注意的是，白麦瓶草雌性基因组的重复序列高达82.8%（2.18Gb），这是其基因组如此大的主要原因。其中长末端重复逆转录转座子是占比最多的转座元件（71.7%）。研究还发现除了4号和6号染色体，X染色体上的重复序列占比（87.1%）也显著高于白麦瓶草其他染色体（图1）。

图1 雌性白麦瓶草基因组的组装

白麦瓶草X染色体上的假常染色体区域定义为pXdr或PAR，X染色体的主动重组区域定义为qXdr，pXdr和qXdr之间很少重组的区域将被称为X染色体中央周围区域（Xpr）。该研究发现了S.latifolia性染色体的“进化层”。在1100万年前，X和Y染色体之间最初的重组抑制只发生在一个相对较小的15Mb的qXdr区域，根据白麦瓶草qXdr区域的基因与S. vulgaris区域的同源基因发生反转说明这个重组抑制事件可能是由于X染色体的倒位引起的，而在600万年前Y染色体的非重组区域扩大，增加了330Mb左右的Xpr区域（图2，图3）。分析发现X染色体末端的主动重组区基因显著富集，而Xpr区域基因显著减少。TE的分布显示出相反的模式，qXdr区域的TE富集较少而Xpr区域的TE显著富集。通过分析白麦瓶草染色体的重组抑制发现，染色体大的物种每条染色体大多数具有外周重组现象，其中大的着丝粒周围区域明显缺乏重组。

图2 白麦瓶草X染色体上Xpr区域重组抑制

通过分析Y连锁基因与X连锁基因以及非雌雄异株Silene uniflora的同源基因发现：Xpr区域的非同义替换率与同义替换率之比（dN/dS）显著高于qXdr区域，表明Xpr区域受到的纯化选择显著下降。在Y染色体的重组抑制区域中，Xpr区域的dN/dS也显著高于qXdr区域，这表明qXdr区域的纯化选择的下降进一步降低了Y连锁基因的受选择程度。

图3 白麦瓶草X 染色体的重组演化

基因表达分析表明Y连锁基因的表达显著低于与X连锁拷贝的表达，反映了Y染色体连锁基因的基因表达发生退化。雌性偏向表达现象表明白麦瓶草的Y染色体的剂量补偿效应只是局部的，并不充分补偿Y连锁基因表达的减少。同时研究发现雌性偏向表达在qXdr区域中相比Xpr更强，可能是因为qXdr区域是X性染色体中最古老的部分并且Xpr区域包含在Y连锁的非重组区域，并且qXdr区域受到的由于重组抑制导致的遗传退化影响比Xpr区域更大。

该结果表明性染色体的重组抑制大概发生在1100万年前，最终导致Y重组抑制区域的形成。几百万年后由于Xpr区域加入到Y特异的区域而形成了Y特异的重组抑制区域。这个演化的驱动力是由于X染色体上的外周重组抑制引起的。Xpr区域的重组抑制加速了Y染色体特异的重组抑制区域的形成。该结果使我们重建Silene的性染色体的演化场景以及为理解性染色体演化的过程提供了重要证据。

福建农林大学海峡联合研究院基因组学研究中心岳晶晶教授、牛津大学生物系Marc Krasovec博士为共同第一作者。福建农林大学海峡联合研究院基因组中心主任明瑞光教授与牛津大学生物系教授Dmitry A. Filatov为共同通讯作者。日本福井县立大学生物科学与生物技术系Yusuke Kazama教授，中国农科院深圳基因组所张兴坦研究员，福建农林大学基因组学研究中心科研助理张晟铖、阚宝林、徐秀明、硕士研究生谢汪洋参与了本工作。该工作得到了福建农林大学启动经费的资助。

第一作者简介：

岳晶晶，女，教授，硕士研究生导师。福建省A类引进博士。先后主持国家自然科学基金等项目5项。目前主要从事番木瓜比较基因组学及生物学性状研究，主要研究方向是以番木瓜、白麦瓶草为模式，进行植物性染色体演化研究及性别决定机理研究。已经在《Nature Genetics》、《Current Biology》、《Plant Physiology》、《PLoS Genetics》、《Horticulture Research》等杂志上发表论文20多篇论文。

论文链接：

https://doi.org/10.1016/j.cub.2023.05.046