Plant Physiol | 塔里木大学李志军/浙江师范大学吴智华合作揭示胡杨异形叶发育及功能的分子调控机制

胡杨（Populus euphratica Oliv.) 属于杨柳科杨属的落叶乔木植物，世界61%的胡杨分布于中国西部干旱地区。胡杨林构成维系极端干旱区生态系统平衡和沙漠“绿色走廊”的主体，在保障绿洲农牧业生产安全和社会经济发展中发挥着不可替代的重要作用。叶片是植物进行光合作用的主要场所和能量存储的重要器官，在植物发育及环境适应等过程中具有重要的作用。胡杨为适应极端干旱的荒漠化生境进化出独特的异形叶性，即从幼年到成年的发育过程中，植株上依次出现条形叶、披针形叶、卵形叶以及阔卵形叶四种叶形，因此胡杨又被称为异叶杨或变叶杨。然而，胡杨异形叶发育时空特征及功能分化的分子调控机制尚未见深入报道。阐明胡杨异形叶发育的分子机制对于理解胡杨适应干旱荒漠化环境具有重要的理论意义。

近日，塔里木大学李志军团队联合浙江师范大学吴智华课题组在Plant Physiology上发表了题为Multi-omics analysis reveals spatiotemporal regulation and function of heteromorphic leaves in Populus euphratica的研究论文，揭示了胡杨异形叶的时空发育及功能分化的分子调控机理。

本研究通过解剖学及生理学的测定揭示了胡杨异形叶形态结构和生理特征，从条形叶、披针形叶、卵形叶到阔卵形叶，旱生结构特征愈加明显，如阔叶具有更加发达的栅栏组织、高密度的气孔、更强的光合速率及更高的水分利用效率等；在激素水平上，阔叶 （卵形和阔卵形叶） 的出现伴随着较高含量的生长素而狭叶 （条形和披针形叶） 具有较高含量的脱落酸。这些结果表明胡杨异形叶的发育为适应干旱的沙漠环境发生了明显的功能分化且受不同的激素调控。

时空转录组分析揭示了胡杨异形叶在不同叶龄和树龄的水平上富集差异性的生物学过程，细胞分裂、光合作用、核糖体翻译等过程在阔叶的发生中显著富集，而压力应答、蛋白质泛素化等逆境相关的生物学过程在狭叶中显著富集。此外，在阔叶形成过程中，除了调控叶形基因外，调控气孔开关的CLE25和BAM3的上调表达增强了阔叶抗脱水的能力，暗示了胡杨阔叶为适应高温、高光的沙漠环境进化出平衡发育和抗逆的分子策略。

植物激素信号组分的同源基因的富集分析进一步表明，生长素和油菜素内酯等激素信号组分在阔叶形成过程中显著富集，而ABA等逆境响应的激素在狭叶发育过程中显著富集；与此同时，植物器官建成的已知功能基因家族如YABBY、GRF及逆境响应的功能基因家族NAC、MYB、AP2-ERF等也分别在阔叶和狭叶样本中显著富集。这些结果均暗示了为适应极端干旱荒漠化环境，胡杨异形叶的发育发生了显著的功能分化及差异调控机制。

图 1 胡杨异形叶时空发育的动态转录图谱

为深入阐明胡杨异形叶形成的分子调控机制，研究人员进行了DNA甲基化、ATAC-seq及Hi-C三维基因组的联合分析，揭示了调控胡杨异形叶发生的功能基因 （如GRF2、AN3等） 与DNA甲基化水平呈现明显的负相关；同时，阔叶的形成伴随着基因启动子区域更加开放的染色质区域和更低的甲基化水平，这些开放的染色质区域富集了GRF转录因子家族，暗示着关键基因 （如C2C2-Dof、HB-BELL、SERK2及PIN1） 启动子区域的低甲基化水平及增强的染色质易接近性促进了胡杨异形叶由狭叶向阔叶的转变，并伴随着核糖体翻译等生物学过程的显著富集。基于启动子区域的基序、甲基化、染色质易接近性及基因的差异转录，我们构建了胡杨阔叶和狭叶发生的分子调控网络。此外，除了基因的转录水平及DNA表观水平的调控之外，Hi-C结果显示生长素转运蛋白PIN1、油菜素内酯类受体BRL2等基因的远程互作及染色质TADs互作边界基因的差异富集，暗示了胡杨基因组三维水平的调控对异形叶的发生及功能分化也至关重要。

图 2 ATAC-seq构建胡杨异形叶发育的调控网络

综上所述，胡杨为适应干旱环境进化出特殊的异形叶性，在形态结构和生理层面上具有明显的功能分化特征，通过环境因子和遗传因子在多个分子维度上（基因转录、表观修饰、染色质易接近性及三维基因组互作等）的调控，胡杨异形叶实现了其发育与抗逆的协同调控，本研究为植物适应逆境环境而进化出平衡发育与抗逆的分子策略提供新的见解。

浙江师范大学生命科学学院副教授、塔里木大学昆仑学者讲座教授吴智华，塔里木大学生命科学与技术学院硕士研究生姜震波为论文第一作者，塔里木大学李志军教授为论文的通讯作者，该研究得到国家自然科学基金的资助。

论文链接：

https://doi.org/10.1093/plphys/kiad063