PNAS｜“食肉性”植物如何取食？动态钙信号调控茅膏菜取食的机制被揭示

撰文 | claudia

来源 | Mol Plant植物科学

自然界中有一些令人惊叹的食肉性植物的例子： 茅膏菜科植物能抓住并消化动物来弥补它们所生长贫瘠土壤的营养不足。 比如，茅膏菜已经进化出叶子运动和酶分泌来促进捕食消化。 这种行为背后的机制并不清楚。

2022年7月12日，美国加州大学河滨分校Carl Procko团队及其合作者在PNAS在线发表了题为“Dynamic calcium signals mediate the feeding response of the carnivorous sundew plant”的文章。该研究发现，捕食相关的机械和化学刺激能引起茅膏菜叶片中Ca2+信号的动态变化。抑制Ca2+信号的变化，会降低茉莉酸(JA)信号通路基因表达，并减缓叶片的运动幅度，因此提出了Ca2+信号依赖的JA信号通路介导了茅膏菜植物摄食反应的新机制，并为植物的食肉性防御机制的进化提供了新的证据。

一直以来植物的食肉性特征备受科学界关注，但植物能像动物一样感知并捕获猎物的分子机制尚未解析。茅膏菜叶片的近轴面分布着大量的触手 （tentacles） ，触手顶端能分泌粘附猎物的粘液。猎物的刺激会沿触手产生动作电位并引起局部叶片膜电位的振荡。随后被刺激的触手和周边的触手会快速靠近叶片中心，接着叶片边缘弯曲包裹住动物，形成一个“外胃”。该过程伴随着局部JA的增加，推测JA可能参与调控了消化或弯曲所需基因的表达。

为什么生物会选择Ca2+作为第二信使？这是因为在细胞质中由于Ca2+与磷酸或其他分子发生沉淀或鳌合反应，导致游离Ca2+浓度极低 （100nM左右） ，但在细胞间隙或特定存储部位，游离Ca2+能达到毫摩尔级别，比细胞质浓度高了一万多倍，巨大的浓度差为Ca2+作为胞间信使的速度和效率提供了保障。Ca2+信号通过一系列通道蛋白和转运蛋白介导的“编码过程”与许多感知蛋白和效应蛋白介导的“解码过程”转变成细胞间的作用。在植物中Ca2+广泛参与花粉管、根尖的极性生长等发育过程的信号传导，以及抵御病原微生物、机械损伤、动物取食等防御反应的信号传导。

电信号并非食肉性植物所独有，当模式植物拟南芥的叶片受到昆虫取食或机械损伤时，损伤部位中的细胞质中Ca2+浓度([Ca2+]cyt)迅速增加，该信号以钙波的形式传输到远端叶片，通过增加伤诱导激素茉莉酸（JA）的合成，引发植物的系统性防御反应。鉴于JA同时参与了植物机械损伤防御和食肉性植物的捕食过程，作者推测植物的食肉性可能是从JA介导的昆虫防御途径进化而来。因此，Ca2+的变化可能对茅膏菜识别猎物很重要。为了能够观测细胞质中Ca2+信号([Ca2+]cyt)的变化，作者首先借助基因枪技术获得了表达Ca2+指示蛋白GCaMP3的转基因匙叶茅膏菜（Drosera spatulata）。

给叶子喂食活的黑腹果蝇会造成[Ca2+]cyt的动态变化。最明显的是GCaMP3荧光增强和触手闪烁(Fig. 1A)。果蝇下方或周围的触手会自头部向基部发出Ca2+波，随后低强度的波会从基部向外缓慢传播(Fig. 1B and C)。猎物激发的机械信号和化学信号都可以改变触手的电信号。作者首先分析了机械信号的影响。弯曲叶片时，触手中的GCaMP3强度发生变化，茎或基部的Ca2+信号增强（Fig. 1D)；轻轻触碰时会引起瞬时的GCaMP3增强，而用力触碰则产生强烈的Ca2+波，并迅速向远端叶片传播（Fig. 1E），再次触碰引起的次级波则传播较慢（Fig. 1F），但上述机械刺激都没引起叶片弯曲。作者随后使用盐离子模拟化学刺激。盐处理也能够诱导叶片产生系统Ca2+波（Fig. 1G），并且能引起叶片弯曲但水不能，暗示叶片弯曲是由盐信号导致的而非液体导致的机械触碰。

Fig 1. 植物捕食刺激引起的茅膏菜中系统性Ca2+应答

作者进一步检测了[Ca2+]cyt的变化与JA是否有关。给茅膏菜喂食果蝇或施加JA，JA途径基因JAZ1、JAZ2和OPR3的同源基因的表达水平均提高(Fig. 2A and B)。施加NH4NO3模拟喂食反应，同样诱导了上述基因的表达，而施加Ca2+通道阻断剂LaCl3则显著削弱了该诱导作用(Fig. 2C)。NH4NO3还会引起叶片卷曲，LaCl3会减缓而NaCl会加剧这种现象(Fig. 2D)。

Fig 2. 化学饲喂反应需要[Ca2+]cyt的变化

综上所述，作者在Ca2+指示蛋白GCaMP3的转基因茅膏菜中，系统研究了物理刺激、化学刺激、JA信号在茅膏菜捕猎中的作用和关系。本研究阐明了Ca2+变化介导食肉性植物叶片捕食的新机制，并提出植物食肉性是由JA介导的昆虫防御途径进化而来的新概念，以及Ca2+震荡改变JA信号的模型(Fig. 2E)。

https://www.pnas.org/doi/10.1073/pnas.2206433119