Trends Plant Sci | 植物如何感知其他植物释放的挥发物？

来源 | MolPlant植物科学

撰文 | 刘雨昕

2021年9月17日，来自意大利的研究人员在Trends in Plant Science在线发表了题为“How do plants sense volatiles sent by other plants?”的文章，提出了植物中一个挥发性有机物（VOCs, volatile organic compounds）的多重感知系统，在该系统中，应激诱导的VOCs对接于气味结合蛋白（OBPs, odorant-binding proteins），并被运输到未知的受体，进而介导下游代谢和/或行为变化。

植物体通过合成和释放多种VOCs完成与其他生物体的信息传递，VOCs的产生可能是构成性的（constitutive）或诱导性的（induced）。在植物体与昆虫和植食性动物（包括人类）之间，植物释放的VOCs可被动物体内由几种蛋白质转运体组成的复杂分子系统OBPs所感知，OBPs捕获VOCs并将其转运至嗅觉受体（ORs, olfactory receptors）。ORs激活嗅觉神经元，将气味刺激转导为电信号，并在接收信号的生物体内触发相应反应（图1）。

图1.脊椎动物嗅觉神经元的感觉纤毛中c-AMP介导的信号转导通路示意图

植物释放的VOCs可能吸引授粉或捕食，也可能使接收到VOCs的生物远离。在植物体之间，植物释放的VOCs则是影响 “接收者”基因调控、代谢、表型、胁迫响应和行为选择的信息（图2）。

图2. 挥发性有机物（VOC）驱动的释放植物和接收植物之间三个水平的相互作用

通常情况下，由生物或非生物因素诱导产生的VOCs常被其接收者“理解”为启动或诱导防御反应的“警报”信息。目前已知的由胁迫诱导产生VOCs作为信号或启动防御的途径如图3所示，包括释放茉莉酸甲酯（MeJA）的12-OPDA途径、产生水杨酸甲酯（MeSA）的苯丙烷途径、产生挥发性类异戊二烯的MEP途径、生成倍半萜的甲羟戊酸途径、产生绿叶挥发物（GLVs）的LOX途径和生成甲醇的果胶去甲基酯化途径。

图3. 植物中由不同合成通路产生的VOC及对其接收系统的现有认识示意图

目前，VOC驱动的相互作用被认为是控制物种和个体行为的生态网络的核心。已有较多研究报道了植物释放的VOCs能够影响邻近的接收植物的代谢和行为，但是在这一植物之间信息传递过程中，接收植物如何感知释放植物产生的VOCs仍然未知。由于发现了激素乙烯（ethylene）可以被专门的受体所感知，因此可以假设存在一个受体系统能够感知所有挥发物。虽然植物可以对包括VOCs在内的化学信号做出反应，但尚不清楚植物中VOC感知系统的性质。植物是否同脊椎动物一样存在一个由转运体（OBPs）介导的受体系统，或者植物是否通过一种完全不同的机制来感知VOC，文章中提出了如下三种假设（图4）。

假设一：植物中具有一个由受体介导的VOC传感系统。

目前，至少存在三种与诱导性的VOCs相关的情况可以证明植物中存在OBP样蛋白受体。其一，MeJA是一种重要的胁迫诱导的信号分子，它能够激活受到胁迫的植物的次生（防御性）代谢。已有的研究中，曾发现一个拟南芥中对JA无响应的COI1突变体，并发现COI1蛋白与茉莉酸ZIM结构域JAZ蛋白家族组装的复合体（COI1-JAZ）是对JA具有高度亲和力的受体蛋白。当JAZ蛋白被降解，转录因子（TFs）同时被释放，激活下游基因和防御性代谢。其二，MeSA是另一种参与植物系统性获得抗性（SAR, systemic acquired resistance）的挥发性物质。SA结合蛋白2（SABP2）OBP是一种属于α/β折叠水解酶超家族（α/β-fold hydrolase superfamily）的酯酶，它以较高的亲和力结合SA，一直MeSA酯酶的活性，并使无生物活性的MeSA转化为有活性的SA。其三，近期发现的一种特异性结合β-石竹烯（β-caryophyllene）的TOPLESS蛋白，β-石竹烯是一种在多营养级相互作用中作为挥发性信号的胁迫诱导的倍半萜（sesquiterpene）化合物。TOPLESS蛋白由tpl（TOPLESS）和tpr（TOPLESS-related）基因诱导，并激活激素信号和应激反应的基因表达。值得一提的是，通过在释放植物和接收植物中测定它们结合β-石竹烯的能力，发现植物之间存在VOCs化学信号的传递。

假设二：植物并不需要OBP-OR系统来感知VOCs。

关于这一假设，我们可以设想三种情况。其一，植物OBPs作为真正的ORs能够直接触发细胞的反应，但目前尚不清楚植物如何将VOCs的化学信号传递至转导途径。其二，VOCs直接与膜上的ORs相结合。尽管在秀丽隐杆线虫（Caenorhabditis elegans）中曾报道过，在不存在OBP的情况下，暴露于外部环境的化感神经元的感觉纤毛仅通过7次跨膜G蛋白偶联受体（7TM GPCRs）即可实现VOCs的感知。但植物中并不存在真正的神经元系统，且尚不清楚其是否含有ORs，因此这一设想需要进一步ORs和表达它们的细胞加以验证。其三，植物利用转运体来促进VOCs通过质膜。已有研究发现了一种参与VOCs运输到植物细胞的ABC蛋白，这一机制将为植物体接收和转运VOCs提供全新视角。

假设三：植物对VOCs的感知并非由转运体和受体介导。

当到达接收植物时，VOCs可能通过改变细胞膜的理化性质或清楚应激叶片中的活性氧（ROS）等更直接的方式发挥作用。类异戊二烯作为大气中最常见、最丰富的构成性VOC，其在磷脂双分子层中的高溶解度和抗氧化作用均为这一假设提供了可靠依据。VOCs可以不借助任何特定接收系统而被植物感知这一观点仍存在很大争议。一方面，这一假设支持了植物缺乏与动物类似的需要OBPs和ORs的嗅觉系统；另一方面，植物可释放的超过1700种不同VOCs似乎只可能被一种更高级的植物感知组织所接收。

图4. 关于植物VOC接收装置的三种假设示意图

根据已有信息可作出假设，植物通过多种方式感知VOCs，最终有效地诱导代谢变化，重新编码基因合成和调控（图4）。进一步的研究中，植物中是否存在更多的OBPs或已知的与MeJA、MeSA和β-石竹烯结合的OBPs是否也能结合其他的VOCs仍有待确认。此外，还应该进一步确定植物的OBPs是VOC转运体还是实际的ORs。通过提高对植物感知VOC的认识，可以更好地发挥VOCs作为信号分子的功效。在未来的研究中，可通过“定向进化”等手段进一步提高OBPs作为VOC转运体的特性，也可尝试通过AI算法再现植物接收VOC后激活防御反应的最佳条件。VOCs的开发可能有助于农业向可持续生产过渡，具有较为良好的生态和环境效益，并对食品安全和健康产生积极影响。

原文链接：

https://doi.org/10.1016/j.tplants.2021.08.009