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植食性昆虫取食植物后,植物会释放挥发性化合物作为“求救信号”,吸引害虫天敌前来捕食或寄生害虫。这种通过招募天敌实现的间接防御机制,是植物抗虫性的重要组成部分。水杨酸甲酯(MeSA)是一种广泛存在于植物中的挥发性化合物,由植物激素水杨酸(SA)经甲基化形成。MeSA早已被鉴定为花香挥发物以及虫害诱导挥发物的重要组分,广泛参与植物与传粉昆虫、植食性昆虫、媒介昆虫以及天敌昆虫之间的相互作用。然而,植物中是否存在MeSA介导的特异性信号,仅吸引某一类有益昆虫(如天敌昆虫)而不影响其他昆虫,目前仍不清楚。
近日,浙江大学李冉课题组在Science Advances发表了题为“O-methyltransferase variation enables a specific volatile alarm call in rice”的研究论文,鉴定了一种新的SA代谢物——双甲基水杨酸(dimethyl salicylate, DMSA),并系统解析了其生物合成途径、生物学功能及调控机制。
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研究团队长期围绕水稻与褐飞虱互作开展研究,前期已发现茉莉酸(JA)信号途径通过调控化学防御和物理防御参与水稻抗褐飞虱过程。在本研究中,研究人员首先对褐飞虱为害后的秀水11水稻挥发物进行分析时,发现除已知的水杨酸甲酯(MeSA)和苯甲酸甲酯(MeBA)外,水稻还能够产生一种此前未被报道的新型挥发物DMSA。
进一步研究发现,DMSA的形成依赖于一个O-甲基转移酶级联反应:BSMT1首先催化SA生成MeSA,随后MeSA在MSOMT1(MeSA O-methyl transferase)作用下,其羟基进一步发生甲基化形成DMSA。生物测定结果显示,DMSA能够特异性吸引褐飞虱卵的重要寄生性天敌——稻虱缨小蜂,而对其他水稻害虫寄生蜂不具有明显吸引作用。同时,DMSA本身并不直接影响褐飞虱的生长和取食。田间试验进一步证实,缺失DMSA合成能力的突变体植株上,褐飞虱卵的寄生率显著下降,导致植株抗虫能力减弱。机理研究发现,水稻JA信号途径中关键的MYC2-JAMYB转录因子级联调控了DMSA的生物合成。其中,MYC2直接调控BSMT1基因的转录,而JAMYB直接参与了MSOMT基因的表达。
此外,研究团队通过分析171份水稻种质资源发现,MSOMT基因启动子区域一个约800 bp的插入缺失变异(InDel)决定了DMSA的合成能力。该变异广泛存在于籼稻品种中,而多数粳稻品种中缺失。将携带该变异的MSOMT基因导入粳稻品种中花11后,植株重新获得了合成DMSA的能力。
综上所述,该研究首次解析了一种植物新型挥发物的完整生物合成途径及其生态学功能,并揭示了害虫激活的JA信号途径可以通过调控SA的代谢来提高植物的抗虫性,研究不仅深化了对植物间接防御机制的认识,也为稻飞虱绿色防控技术的研发提供了重要的化合物资源和分子育种靶标。
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浙江大学昆虫所博士后李慧静和已出站博士后刘梦雨为论文第一作者,浙江大学昆虫所李冉研究员和德国马普化学生态研究所Ian T. Baldwin为论文通讯作者。浙江大学娄永根教授、中国农科院农业基因组所商连光研究员以及德国马普化学生态研究所Jonathan Gershenzon教授对本研究给予了大力帮助。该研究得到了马普伙伴小组项目、国家自然科学基金和浙江省自然基金项目的资助。
https://www.science.org/doi/10.1126/sciadv.aeg6081
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