Plant Cell 明修栈道，暗度陈仓！真菌利用宿主植物葡聚糖酶产生活性氧清除剂以破坏植物免疫

撰文 | SHR

责编 | 王一

在与微生物相互作用的过程中，植物通常通过向质外体分泌各种水解酶，以抑制微生物的入侵。比如，一些水解酶可以靶向真菌细胞壁聚合物几丁质并促进几丁质寡聚体的释放，这些寡聚体可以被植物免疫系统感知从而激活防御机制【1】。然而，几丁质仅占大多数真菌细胞壁的一小部分，真菌细胞壁外部通常被可溶性凝胶状胞外多糖 （EPS）基质包围【2】。有趣的是，这类EPS基质由β-葡聚糖组成，并且在有益及病原真菌定殖的过程中大量产生【3,4】，这表明此类β-葡聚糖在植物-真菌相互作用中发挥保守功能，但是目前关于其具体作用机制仍有待探明。

近日，德国University of Cologne 的Alga Zuccaro团队研究发现，真菌可以利用宿主植物中普遍存在的质外体内切葡聚糖酶释放一种可以清除活性氧的真菌β-葡聚糖十糖，从而瓦解植物免疫反应并促进自身定殖。该研究结果以题为Fungi hijack a ubiquitous plant apoplastic endoglucanase to release a ROS scavenging β-glucan decasaccharide to subvert immune responses发表在The Plant Cell杂志上。

在该研究中，研究人员选取了两种在进化上相隔甚远的根内生菌Serendipita indica 和病原真菌 Bipolaris sorokiniana 作为研究对象，首先进行了蛋白组学和糖组学研究。结果显示，真菌菌丝内部不溶性细胞壁层和外部EPS层具有截然不同的蛋白质和碳水化合物特征，EPS基质中大量富集β-葡聚糖结合蛋白结构域以及β-1,3;1,6-葡聚糖多糖。

大麦β-1,3-内切葡聚糖酶HvBGLUII是属于GH17 家族且在植物根中普遍存在的质外体酶【5】。该研究发现，HvBGLUII 处理真菌EPS 基质会释放出质荷比为1661 Da的β-葡聚糖十糖 (β-GD)，进一步通过结合糖基键分析和1H NMR分析，研究人员发现该酶解产物为具有七个β-1,3-连接葡萄糖单元骨架和三个β-1,6-葡萄糖单元的β-1,3;1,6-葡聚糖十糖。有趣的是，该研究发现这种低分子量可溶性 β-GD 不会被植物免疫系统感知，并且可以有效清除植物宿主产生的活性氧从而增强定殖。然而，当研究人员测试HvBGLUII与海带糖（laminariheptaose，一种没有 β-1,6 连接分支的线性 β-1,3 葡聚糖）的关系时，发现该酶将其分解为葡萄糖和海带二糖并导致导致更高的活性氧积累。上述研究结果表明，HvBGLUII通常可以作为宿主防御酶发挥作用，但是在真菌定殖期间被真菌“劫持”以释放一种活性氧清除剂（β-1,3;1,6-葡聚糖十糖）。

Model for the production and function of the conserved fungal EPSderived β-1,3;1,6-glucan decasaccharide

综上所述，该研究表明真菌可以从富含β-葡聚糖的EPS基质中释放保守的β-GD以逃避植物免疫和促进自身定殖的机制。该研究结果突出了真菌EPS基质作为一种外部保护屏障在植物-微生物相互作用过程中减轻氧化应激的功能。

参考文献

【1】Ngou, B.P.M., Ahn, H.K., Ding, P., and Jones, J.D.G. (2021a). Mutual potentiation of plant immunity by cell-surface and intracellular receptors. Nature 592, 110-115.

【2】Gow, N.A.R., Latge, J.P., and Munro, C.A. (2017). The Fungal Cell Wall: Structure, Biosynthesis, and Function. Microbiol Spectr 5

【3】Wawra, S., Fesel, P., Widmer, H., Neumann, U., Lahrmann, U., Becker, S., Hehemann, J.-H., Langen, G., and Zuccaro, A. (2019). FGB1 and WSC3 are in planta-induced β-glucan-binding fungal lectins with different functions. New Phytologist 222, 1493-1506

【4】Mahdi, L.K., Miyauchi, S., Uhlmann, C., Garrido-Oter, R., Langen, G., Wawra, S., Niu, Y., Guan, R., Robertson-Albertyn, S., Bulgarelli, D., Parker, J.E., and Zuccaro, A. (2021). The fungal root endophyte Serendipita vermifera displays inter-kingdom synergistic beneficial effects with the microbiota in Arabidopsis thaliana and barley. ISME J

【5】Wawra, S., Fesel, P., Widmer, H., Timm, M., Seibel, J., Leson, L., Kesseler, L., Nostadt, R., Hilbert, M., Langen, G., and Zuccaro, A. (2016). The fungal-specific β-glucan-binding lectin FGB1 alters cell-wall composition and suppresses glucan-triggered immunity in plants. Nature Communications 7, 13188.

https://academic.oup.com/plcell/advance-article/doi/10.1093/plcell/koac114/6571157