1790年代，华盛顿政府形成两大对立派系。一个以杰斐逊和麦迪逊为首，代表南方利益，希望与法国结盟，向西扩张。另一个以财务部长亚历山大·汉密尔顿为首，代表北方金融利益，希望与英国交好。1790年，汉密尔顿提出雄心勃勃的经济计划，呼吁联邦政府承担州债，通过发行债券来融资。汉密尔顿的计划倾向于北方投资方，弗吉尼亚已经付清债务，对此不利，麦迪逊大力反对。在长期立法僵局后，麦迪逊、杰斐逊和汉密尔顿同意了1790年妥协方案，使得汉密尔顿可以通过1790年融资法行动。对此，国会通过了选址法，将联邦政府建都在波托马克河畔华盛顿特区。1791年，汉密尔顿提议建立国家银行，对危机行业提供贷款，监督货币供应。麦迪逊表示反对，称此没有宪法依据。国会通过法案，准许设立第一个国家银行，华盛顿考虑否决，但还是于1791年2月签字。汉密尔顿经济计划大多通过，麦迪逊担心北方金融利益膨胀，垄断新生共和国。麦迪逊在华盛顿政府影响力式微，华盛顿转向杰斐逊和麦迪逊咨询。
1793年，英法开战（法国大革命时期），美国被夹在中间。1778年与法国的盟约依然有效，但国家大多数贸易是对英的。虽然革命变得日益血腥，麦迪逊和杰斐逊看好法国大革命，但华盛顿和汉密尔顿宣布美国中立。华盛顿避免战争，而是通过1794年杰伊协定保证对英贸易。麦迪逊反对协定失败，言辞尖刻，导致与华盛顿永久决裂，俩人长期友谊就此告终。
1793年，当杰斐逊离职时，麦迪逊成为民主共和党的实际领袖。1796年华盛顿离职，美国大选，联邦党人约翰·亚当斯以微弱优势胜出，在选票上击败杰斐逊。
虽然不在任，麦迪逊依然是出众的民主共和党领袖，反对亚当斯政府，因呼吁州政府否决联邦法律，决议不受欢迎，连党内自己都看不过去。杰斐逊进一步称如果各州愿意，可以退出联邦，但麦迪逊劝说他收回极端言论。杰斐逊于1800年再度竞选总统，麦迪逊再次任大选主管。选举结果不相上下，最终众议院给出决定，杰斐逊勉强胜出。
在杰斐逊任期之初，美国获悉西班牙想把路易斯安那还给法国，由此担心法国作祟。1802年，杰斐逊和麦迪逊派詹姆斯·门罗求购新奥尔良，该城控制密西西比河口，对美国边界农民十分重要。虽然拿破仑还想在路易斯安那和圣多明戈重建帝国，镇压起义，但最后将注意力转向欧洲。拿破仑政府不但出售新奥尔良，还把整片路易斯安那抛售。虽然没有得到总统明确许可，门罗和大使罗伯特·李维顿协商购地，以150万美元购得路易斯安那800,000平方英里（2,100,000平方千米）。
麦迪逊任期1809年-1817年，麦迪逊内阁成员能力平平，以国家利益和政治和谐入职。
其对民主的见解被后世喻为“麦迪逊民主”，而麦迪逊民主有以下的特点：
如果不受外部制约，任何既定的个人或群体都将对他人施加暴政。
所有权力聚集到同一些人手中，即意谓外部制约的消除。
如果不受外部制约限制，少数人将对多数人施加暴政。
如果不受外部制约限制，多数人将对少数人施加暴政。
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