2000年10月24日，洛克希德·马丁公司竞标“联合攻击战斗机”（JSF）项目的概念演示机（CDA）在加州帕姆代尔首飞成功。一晃已过了二十年，就是它演化成了现在的F-35“闪电II”。
X-35的01号试飞员汤姆·莫根菲尔德（Tom Morgenfeld），洛马公司“臭鼬工厂”的首席试飞员，他也是F-117和YF-22的试飞团队成员。
2000年7月，首飞前的X-35与F-117和SR-71在“臭鼬工厂”。
X-35研发简历：
1992年，美国国防部高级研究计划局（DARPA）启动“普通负担得起的轻型战斗机计划”（CALF），也被称为“先进短距起飞和垂直着陆计划”（ASTOVL）。目的是开发一种隐形飞机，以取代F-16、F/A-18以及AV-8B。之后美国海军陆战队说服空军一起加入该项目，称如果去掉其升降系统，它有潜力作为F-22的补充。因此，从某种意义上说，是F-35B产生了空军的F-35A，而不是相反。
1993年，美国海军与空军提出“联合先进打击技术（JAST）计划”，目的是开发先进战机、武器和传感器技术，用一种飞机取代几架完全不同的美国和英国飞机。
1994年，美国国防部将这两个计划合并为“联合攻击战斗机（JSF）”计划。三个团队加入“联合攻击战斗机（JSF）”计划的“概念探索”（CE）阶段，它们是：波音、洛克希德和麦道/诺斯罗普·格鲁曼/英国宇航（BAe）。
1994年，三个竞标团队开始起草概念设计，进入“概念定义和设计研究”（CDDR）阶段。
1995年11月，英国成为正式合作伙伴，并同意支付2亿美元的研发经费。
1996年，麦道（MDC）/诺斯罗普·格鲁曼（NGC）/英国宇航（BAe）团队提交的设计方案因过于复杂而被淘汰。
1996年11月16日，波音和洛克希德·马丁分别获得两份开发合同，技术验证机编号分别是X-32和X-35，项目进入“概念演示”阶段（CDP)。
与以往项目不同的是，美国国防部为两家公司分别提供了7.5亿美元经费，并且禁止它们自筹资金开发。这种限制促进了低成本制造与装配技术的采用，也阻止了波音、洛马为赢得这场重要竞争而过度投资可能导致的破产。
国防部要求每家公司各生产两架飞机，分别演示常规起降（CTOL）的A型、短距起飞/垂直降落（STOVL）的B型和航母起降（CV）的C型。
波音X-32A的首飞时间是2000年9月18日。
X-35A比X-32A的首飞时间晚了36天。
2000年11月7日，X-35A首次接受空中加油，使飞机完成首飞以来的最长一次飞行：2小时50分钟。
空中加油的X-35A。
X-35A使用的是普惠JSF119-PW-611发动机。
经过28次试飞，X-35A完成了数据采集，准备改装为短距起飞/垂直降落的X-35B。
这就是“联合攻击战斗机”（JSF）的奥妙所在：B型的机身来自A型，从一开始就要求三个型号70%的机身结构和80%的零部件可通用。这非常考验设计能力、制造能力和集成能力，只有掌握海量的设计数据、试验数据和实际使用数据，才能在三种型号之间找到最优平衡点。
据称，洛马团队在不到三个小时的时间内就成功地将轴驱动升力风扇安装在X-35B之中。
X-35B的推进系统包括：由罗尔斯·罗伊斯提供的竖井式反向旋转升力风扇、机翼下的侧倾柱导管以及机尾的推力矢量三向旋转后喷管，发动机为普惠公司的JSF119-611C。
X-35A/B的试飞团队。
2001年6月24日，X-35B首次垂直起飞，试飞员是英国BAE系统公司的西蒙·哈格里夫斯（SimonHargreaves），他将这次飞行描述为“令人惊奇的成功”。
测试X-35B的垂直降落。
垂直降落试飞场是一个有倒流槽的深坑，上面覆盖着金属隔栅。
经对比，X-35B的性能占优。
X-35B垂尾的“帽子戏法”涂装，代表三项飞行纪录：短距起飞、超音速飞行、垂直降落。
X-35B很罕见的硬管加油模式：因为是只此一架的验证机，A型的加油方式并没有更改。之后的F-35B和C型都采用的是机头加油探管+软管加油方式，因为海军和陆战队的加油方式不支持硬管加油。
经过验证，洛马公司的X-35B明显优于波音的X-32B，尤其前者可以在不到500英尺（150米）的距离内起飞，在超音速飞行和垂直降落方面也占据优势。
美国国防部认为，波音X-32B的短距起飞/垂直降落性能存在额外风险：当接近地面时，飞机遭遇排气回流到主机的问题，导致推力减弱和发动机过热。也就是说，B型的优劣将决定“联合攻击战斗机”（JSF）项目花落谁家。
2000年12月24日，X-35C首次试飞。
洛马公司获胜：
2001年10月26日，国防部正式将系统开发与演示（SDD）合同授予洛克希德·马丁公司，波音的X-32方案被淘汰出局。“联合攻击战斗机”（JSF）项目进入工程制造和开发（EMD）阶段。
当初竞标的是技术实验机（X），而非原型机（YF），如果赋予其正式型号，按照《美军航空器命名系统》，流水号应在F-22/23之后，是F-24/25。
但在新闻发布会上宣布时，当记者问及X-35未来的正式型号时，主持人爱德华·奥尔德里奇被问到，求助在场的空军部长詹姆斯·罗奇，他也不知所措，询问旁边的JSF项目第4任执行官迈克尔·霍格少将，少将回答“F-35”，其他人随之附和：“是F-35”。
记者质疑正式型号是如何决定的、从哪来的？这样的决策过程是否草率？众人则含混带过。事后一名技术官员称：“3”代表三军通用的A/B/C三个型号；“5”代表五代机，所以使用F-35的流水号是合适的。
2003年，F-35完成了关键设计评审（CDR），确定了关键性能参数、定义总体基线设计、解决了武器舱、发动机舱、武器布线/管道布线等技术难点；确定了整体开发团队（包括二级分包商、三级零部件供应商和四级原材料供应商）；2003年11月开始制造第一架系统开发验证机。
2006年7月7日，F-35“联合攻击战斗机JSF”被正式命名为“闪电II”，以纪念二战时期洛克希德公司的P-38“闪电”和英国电气50年代中期的“闪电”超音速喷气式战斗机。
2006年12月15日，第一架SDD构型（系统开发和验证）的F-35A原型机(编号AA-1)完成首飞，距离最后的定型仅一步之遥。
2008年6月11日，第一架生产型F-35B（编号BF-01）首飞，标志着三个型号的F-35可以进行低速率初始生产。
2009年1月14日，第一架生产型F-35A（编号AF-01）首飞。
2010年6月6日，第一架生产型F-35C（编号CF-1）首飞。三个型号的F-35陆续进入漫长的系统验证与开发试飞阶段。从AA-1的首飞到2018年结束，F-35的试飞历时11年，累计飞行9200架次、17000小时，测试点超过65000个。
美国航空航天博物馆中的X-35A/B（共用机身）和短距起飞/垂直降落发动机。
陈列于马里兰州帕塔航空站美国海军航空博物馆的X-35C。
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