Phytomedicine I 一边抗癌，一边护心：天麻来源纳米囊泡缓解阿霉素心脏毒性！

2026年9月25日，来自徐州医科大学、南昌大学江西医学院第二附属医院、苏州大学附属第二医院及徐州医科大学附属医院等单位的研究团队在《Phytomedicine》（JCR 1区，IF=11.3）在线发表题为“Gastrodia elata Blume-derived exosomes-like nanovesicles deliver miR-221-3p and miR-222-3p to ameliorate doxorubicin cardiotoxicity”的研究论文。该研究首次分离并系统表征了天麻（Gastrodia elata Blume）来源的外泌体样纳米囊泡（Gastrodia elata-derived exosomes-like nanovesicles，GE-ELNs），发现GE-ELNs能够被心肌细胞摄取并在心脏组织中富集，通过递送miR-221-3p和miR-222-3p，抑制阿霉素（doxorubicin，DOX）诱导的心肌细胞凋亡和收缩功能障碍，在不削弱DOX抗肿瘤作用的同时发挥显著的心脏保护作用。

阿霉素是一类广泛应用于白血病、乳腺癌、卵巢癌等恶性肿瘤治疗的蒽环类化疗药物，但其临床应用受到心脏毒性的明显限制。DOX可引起心肌收缩能力下降、心肌病甚至心力衰竭，其发生机制涉及DNA损伤、氧化应激、线粒体功能障碍及自噬异常等多个方面。目前，如何在维持化疗抗肿瘤效果的同时减轻心脏损伤，仍然是肿瘤心脏病学领域的重要问题。

近年来，植物来源外泌体样纳米囊泡（plant-derived exosomes-like nanovesicles，P-ELNs）逐渐受到关注。这类天然纳米囊泡在形态和组成上与哺乳动物来源外泌体具有一定相似性，可携带RNA、蛋白质、脂质及多种次生代谢产物，同时具有较好的生物相容性和较低的免疫原性。越来越多研究表明，植物来源纳米囊泡不仅能够直接发挥生物学作用，还可能作为天然活性物质的跨细胞递送载体。

天麻是传统中药，其主要活性成分包括天麻素、对羟基苄醇等。既往研究显示，天麻及其相关活性成分具有神经保护、抗肿瘤和心血管保护等多种药理作用。然而，天麻是否能够形成具有独立生物学功能的外泌体样纳米囊泡，以及这种天然纳米囊泡能否用于缓解化疗相关心脏毒性，此前尚缺乏系统研究。因此，本研究围绕“天麻来源外泌体样纳米囊泡能否减轻阿霉素心脏毒性，以及其中哪些功能性成分发挥关键作用”这一科学问题展开研究。

研究团队首先通过差速离心和超速离心，从新鲜天麻汁液中分离获得GE-ELNs。透射电子显微镜和纳米颗粒跟踪分析显示，GE-ELNs具有典型的囊泡样结构，其形态和粒径特征与哺乳动物来源外泌体较为相似。进一步分析发现，GE-ELNs在低温保存条件下具有较好的稳定性，其粒径和RNA含量在较长时间内没有发生明显变化。

为了进一步明确GE-ELNs的物质组成，研究团队分别开展了miRNA测序、蛋白质组学、脂质组学和代谢组学分析。结果显示，GE-ELNs内部包含丰富的RNA、蛋白质、脂质和小分子代谢物。其中，miRNA测序发现了多种潜在功能性miRNA；脂质组学和代谢组学则发现了多种不同类型的脂质及天然小分子成分，包括对羟基苄醇、parishin B、parishin C及香草醛等天麻来源成分。上述结果表明，GE-ELNs并非单纯的脂质囊泡，而是一个携带多种生物活性物质的复杂天然递送体系。

随后，研究团队考察了GE-ELNs能否进入心肌细胞以及其在体内的组织分布。荧光标记实验显示，H9c2心肌细胞能够明显摄取GE-ELNs，并且这种摄取过程具有时间和剂量依赖性。随着孵育时间延长或GE-ELNs浓度增加，心肌细胞对纳米囊泡的摄取比例逐渐升高。

动物活体成像进一步显示，静脉注射后GE-ELNs主要分布于肝脏和脾脏，同时在心脏组织中也可以检测到明显的荧光信号。这说明GE-ELNs可以通过循环系统到达心脏，并可能直接作用于心肌细胞，为后续心脏保护效应提供了重要基础。

在细胞水平，研究团队利用DOX处理H9c2心肌细胞和新生大鼠心室肌细胞，建立阿霉素心肌损伤模型。结果显示，DOX能够明显降低心肌细胞活力，并诱导细胞凋亡。给予GE-ELNs干预后，心肌细胞活力明显恢复，裂解型Caspase-3和裂解型PARP等凋亡相关蛋白表达下降，流式细胞术结果也证实心肌细胞凋亡比例明显降低。

除细胞凋亡外，DOX还会影响心肌细胞的正常收缩功能。研究团队进一步观察发现，DOX处理后心肌细胞收缩能力明显下降，而GE-ELNs能够部分恢复这种收缩异常。与此同时，钙离子动态检测显示，DOX可造成心肌细胞Ca²⁺瞬变下降，而GE-ELNs处理后Ca²⁺内流得到明显改善。由于细胞内钙稳态与心肌兴奋—收缩偶联密切相关，这一结果提示GE-ELNs不仅能够减少心肌细胞死亡，还能够改善DOX导致的心肌功能障碍。

为了进一步验证GE-ELNs的体内心脏保护作用，研究团队建立了大鼠急性DOX心脏毒性模型。DOX处理后，大鼠血清心肌肌钙蛋白T和N末端B型利钠肽前体等心肌损伤指标明显升高，同时左心室射血分数和左心室短轴缩短率下降，提示心脏收缩功能明显受损。

而给予GE-ELNs干预后，血清心肌损伤指标明显降低，心脏超声显示左心室射血分数和左心室短轴缩短率均有所恢复。组织学结果进一步显示，GE-ELNs能够减轻DOX引起的心肌组织结构异常和心肌细胞萎缩。值得注意的是，GE-ELNs在部分心功能和心肌损伤指标上的改善效果与阳性对照药右雷佐生较为接近，进一步支持其潜在的心脏保护价值。

在明确GE-ELNs具有明显心脏保护效应后，研究团队进一步寻找其中真正发挥作用的关键功能成分。首先，研究者通过miRNA测序筛选GE-ELNs中的候选miRNA，并结合GE-ELNs处理后H9c2细胞中的miRNA变化进行交叉分析。

结果显示，共有23种miRNA同时存在于GE-ELNs和GE-ELNs处理后的心肌细胞中，其中17种miRNA在处理后明显升高。研究团队随后对其中表达变化较明显的候选miRNA进行功能筛选，最终发现miR-221-3p和miR-222-3p最为关键。

进一步实验显示，单独向心肌细胞转染miR-221-3p或miR-222-3p模拟物，即可明显降低DOX诱导的心肌细胞死亡和凋亡，同时改善心肌细胞Ca²⁺动态及收缩功能。相反，当研究者使用miR-221-3p和miR-222-3p抑制剂阻断这两种miRNA后，GE-ELNs原有的抗凋亡作用和改善钙稳态作用明显减弱。

这一结果提示，GE-ELNs并不仅仅是依靠自身脂质结构发挥非特异性保护作用，而是能够将miR-221-3p和miR-222-3p作为功能性生物货物递送进入心肌细胞，从而产生具体的生物学效应。

研究团队随后进一步在动物水平验证了这两种miRNA的作用。通过AAV9分别提高大鼠体内miR-221-3p或miR-222-3p水平后，DOX诱导的血清心肌损伤指标明显降低，同时左心室射血分数和左心室短轴缩短率明显改善，心肌细胞萎缩程度也得到缓解。这进一步证明，miR-221-3p和miR-222-3p是GE-ELNs发挥心脏保护作用的重要功能分子。

对于任何用于缓解化疗心脏毒性的干预手段而言，一个非常关键的问题是：在保护心肌细胞的同时，会不会也保护肿瘤细胞，从而降低化疗效果？

针对这一问题，本研究进行了较为系统的验证。在人乳腺癌MCF-7细胞和小鼠乳腺癌4T1细胞中，DOX均能够明显抑制肿瘤细胞活力并诱导细胞凋亡，而加入GE-ELNs后，并没有逆转DOX对肿瘤细胞的杀伤作用。这意味着GE-ELNs并未明显削弱DOX的体外抗肿瘤效应。

进一步在4T1乳腺癌荷瘤小鼠模型中，研究团队同样发现，单独给予GE-ELNs不会促进肿瘤生长，而GE-ELNs与DOX联合治疗也不会降低DOX对肿瘤体积和肿瘤重量的抑制作用。与此同时，GE-ELNs依然能够改善荷瘤小鼠中的心功能及心肌损伤。

此外，对心脏、肝脏、脾脏、肺和肾脏等主要器官进行组织学检查后，并未发现GE-ELNs引起明显的器官损伤，相关血清生化指标也未提示显著的肝肾毒性。由此说明，GE-ELNs在本研究所采用的实验条件下表现出较好的初步安全性。

综上，该研究构建了一条较为完整的“天然药物来源纳米囊泡—miRNA递送—心肌保护”作用链条。天麻来源GE-ELNs进入心肌细胞后，可以递送miR-221-3p和miR-222-3p，减少DOX诱导的心肌细胞凋亡，改善Ca²⁺稳态和心肌细胞收缩功能，最终缓解阿霉素所致心脏功能障碍和心肌结构损伤。同时，GE-ELNs并不会明显促进乳腺癌生长，也不会削弱DOX原有的抗肿瘤作用。

该研究的一个重要意义在于，它进一步拓展了传统中药药效物质基础的研究范畴。过去对中药作用机制的研究往往集中于某一种或几种小分子化合物，而本研究提示，中药来源的天然纳米囊泡本身也可能是一类重要的功能性物质载体，其内部携带的miRNA、蛋白质、脂质和小分子代谢物可以共同参与跨细胞信息传递。

同时，该研究也为植物来源外泌体样纳米囊泡在肿瘤治疗相关器官保护中的应用提供了新的思路。相较于单纯寻找某一种心脏保护小分子，天然纳米囊泡同时兼具生物活性载体和天然递送系统的特点，未来还可能进一步进行靶向修饰或药物装载，从而构建兼顾抗肿瘤治疗与器官保护的新型天然纳米药物体系。

不过，该研究目前仍存在一定局限性。首先，虽然miR-221-3p和miR-222-3p已被确定为重要功能成分，但其在DOX心脏毒性中的直接下游靶基因和关键信号通路尚未完全明确。其次，目前尚不能完全排除GE-ELNs中其他RNA、蛋白质或天然小分子与两种miRNA协同发挥作用的可能性。

此外，GE-ELNs虽然能够到达心脏，但其在心脏中的富集程度仍明显低于肝脏和脾脏，后续可进一步通过心脏靶向肽修饰等方式提高心脏递送效率。当前研究主要采用急性DOX心脏毒性模型，与临床长期、累积剂量相关的慢性心肌病仍存在一定差异，未来仍需在慢性模型以及更接近人体生理状态的心肌细胞体系中进一步验证。

总体而言，该研究揭示了天麻来源外泌体样纳米囊泡在阿霉素心脏毒性中的保护作用，并将其核心机制定位于miR-221-3p和miR-222-3p介导的心肌细胞保护，为天然药物来源纳米囊泡的开发及化疗相关心脏损伤防治提供了新的研究方向。

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【摘 要】

阿霉素（doxorubicin，DOX）是临床常用的蒽环类抗肿瘤药物，但其心脏毒性严重限制了长期应用。该研究从天麻（Gastrodia elata Blume）中分离获得外泌体样纳米囊泡（GE-ELNs），并系统评估其缓解DOX心脏毒性的作用及机制。结果显示，GE-ELNs具有典型纳米囊泡特征，富含RNA、蛋白质、脂质及多种代谢物，可被心肌细胞摄取并在心脏组织中分布。GE-ELNs能够显著减轻DOX诱导的心肌细胞凋亡，改善Ca²⁺稳态和收缩功能，并在大鼠急性DOX心脏毒性模型中降低心肌损伤标志物水平、改善心功能及心肌结构。进一步通过miRNA测序及功能验证发现，miR-221-3p和miR-222-3p是GE-ELNs发挥心脏保护作用的重要功能性成分，两者可抑制心肌细胞凋亡并改善钙稳态，其抑制剂则可削弱GE-ELNs的保护作用。值得注意的是，GE-ELNs并未促进乳腺癌细胞及荷瘤小鼠肿瘤生长，也未削弱DOX的抗肿瘤效应。该研究表明，天麻来源GE-ELNs可通过递送miR-221-3p和miR-222-3p减轻DOX心脏毒性，为中药来源天然纳米囊泡在化疗相关心脏损伤防治中的应用提供了新的理论依据。

01

研究背景及科学问题

阿霉素（doxorubicin，DOX）是临床广泛使用的蒽环类抗肿瘤药物，可用于乳腺癌、白血病等多种恶性肿瘤治疗。然而，DOX具有明显的剂量依赖性心脏毒性，可导致心肌细胞损伤、心肌收缩功能下降，严重时甚至引起心肌病和心力衰竭。因此，如何在不影响DOX抗肿瘤疗效的前提下减轻其心脏毒性，是目前肿瘤心脏病学领域亟待解决的重要问题。

近年来，植物来源外泌体样纳米囊泡（plant-derived exosome-like nanovesicles，P-ELNs）因具有良好的生物相容性、较低免疫原性，并能够携带RNA、蛋白质、脂质及天然活性小分子，逐渐成为天然药物及纳米递送研究的重要方向。天麻（Gastrodia elata Blume）具有一定的心血管保护作用，但其来源的外泌体样纳米囊泡是否具有独立的生物学功能，以及能否用于缓解DOX心脏毒性，目前尚不明确。

基于此，本研究主要围绕以下科学问题展开：

天麻来源外泌体样纳米囊泡（GE-ELNs）是否能够被心肌细胞摄取并发挥抗DOX心脏毒性作用？其心脏保护效应主要由哪些功能性成分介导？其中携带的miRNA是否能够调控心肌细胞凋亡、钙稳态及收缩功能？此外，GE-ELNs在保护心脏的同时，是否会影响DOX原有的抗肿瘤作用？

02

重要发现及亮点

1. 天麻来源外泌体样纳米囊泡具有稳定的结构特征和丰富的生物活性物质基础

为明确天麻来源外泌体样纳米囊泡（GE-ELNs）的基本特征，研究团队首先通过差速离心和超速离心从新鲜天麻汁液中分离GE-ELNs，并采用透射电子显微镜、纳米颗粒跟踪分析以及多组学技术进行系统表征。

结果显示，GE-ELNs具有典型囊泡样结构，其粒径和形态与哺乳动物来源外泌体相似，并具有较好的低温储存稳定性。进一步通过miRNA测序、蛋白质组学、脂质组学及代谢组学分析发现，GE-ELNs中含有丰富的RNA、蛋白质、脂质及小分子代谢物，并检测到对羟基苄醇、parishin B、parishin C及香草醛等天麻来源成分，提示GE-ELNs可能作为多种生物活性物质的天然递送载体。

图1. 天麻来源外泌体样纳米囊泡GE-ELNs的分离、表征及多组学组成分析。
(A) GE-ELNs分离流程；(B-C) 透射电子显微镜和纳米颗粒跟踪分析其形态、粒径及储存稳定性；(D) GE-ELNs中RNA稳定性分析；(E) miRNA组成分析；(F) 蛋白质组学分析；(G) 脂质组学分析；(H) 代谢组学分析。

2. GE-ELNs能够被心肌细胞高效摄取，并在体内到达心脏组织

纳米囊泡能否进入靶细胞并在目标器官中分布，是其发挥生物学作用的重要前提。研究团队采用DiR荧光染料标记GE-ELNs，分别评价其在体外心肌细胞中的摄取以及体内组织分布情况。

结果显示，H9c2心肌细胞对GE-ELNs的摄取具有明显的时间和剂量依赖性，随着孵育时间延长和GE-ELNs浓度升高，细胞摄取比例持续增加。进一步的小动物活体成像显示，静脉注射GE-ELNs后，其主要分布于肝脏和脾脏，同时在心脏组织中也可检测到明显荧光信号。该结果表明GE-ELNs能够进入循环并到达心脏，为其直接作用于心肌细胞提供了重要基础。

图2. GE-ELNs在心肌细胞中的摄取及体内组织分布。
(A-C) 不同时间及不同浓度条件下H9c2细胞对DiR标记GE-ELNs的摄取；(D-E) GE-ELNs静脉注射后的活体荧光分布；(F-G) 主要脏器离体成像及心脏组织中GE-ELNs富集情况。

3. GE-ELNs显著减轻DOX诱导的心肌细胞凋亡并改善钙稳态和收缩功能

为评价GE-ELNs对阿霉素（DOX）心肌损伤的直接保护作用，研究团队在H9c2细胞和新生大鼠心室肌细胞中建立DOX损伤模型。

研究发现，DOX处理可明显降低心肌细胞活力并诱导细胞凋亡，而GE-ELNs干预后，心肌细胞活力显著恢复，裂解型Caspase-3和裂解型PARP等凋亡标志蛋白明显降低，细胞凋亡比例减少。同时，GE-ELNs还能够恢复Cyclin D1和Cyclin E1表达。

进一步的功能实验显示，DOX导致心肌细胞Ca²⁺内流下降及收缩能力受损，而GE-ELNs能够明显恢复Ca²⁺动态并改善心肌细胞收缩功能。这提示GE-ELNs不仅能够减少心肌细胞死亡，还能够改善DOX造成的心肌兴奋—收缩功能异常。

图3. GE-ELNs减轻DOX诱导的心肌细胞损伤并恢复钙稳态。
(A) GE-ELNs对DOX处理后H9c2细胞活力的影响；(B-C) 凋亡相关蛋白Cleaved Caspase-3和Cleaved PARP检测；(D-E) 流式细胞术分析心肌细胞凋亡；(F-G) Cyclin D1和Cyclin E1表达变化；(H-I) NRVM心肌细胞Ca²⁺动态分析。

4. GE-ELNs在动物水平显著改善DOX诱导的心脏损伤和心功能障碍

为进一步验证GE-ELNs的体内心脏保护作用，研究团队建立了大鼠急性DOX心脏毒性模型，并给予不同剂量GE-ELNs进行干预。

结果显示，DOX可导致血清心肌损伤标志物cTnT和NT-proBNP明显升高，同时左心室射血分数（LVEF）和左心室短轴缩短率（LVFS）下降。给予GE-ELNs后，上述心肌损伤指标显著降低，心脏收缩功能明显改善。

组织学分析进一步显示，GE-ELNs能够减轻DOX引起的心肌结构异常及心肌细胞萎缩。值得注意的是，其在部分心脏功能和损伤指标上的改善效果与阳性对照药右雷佐生相近，进一步证明了GE-ELNs具有较强的体内心脏保护作用。

图4. GE-ELNs改善DOX诱导的大鼠急性心脏毒性。
(A) 动物实验流程；(B) 血清cTnT和NT-proBNP水平；(C-D) 超声心动图及LVEF、LVFS分析；(E) 心脏H&E染色；(F-G) WGA染色及心肌细胞面积分析。

5. miR-221-3p和miR-222-3p是GE-ELNs发挥心脏保护作用的关键功能性成分

为了寻找GE-ELNs中真正介导心肌保护作用的关键分子，研究团队对GE-ELNs中的miRNA进行系统筛选，并结合GE-ELNs处理后H9c2细胞的miRNA变化进行交叉分析。

研究发现，共有23种miRNA同时存在于GE-ELNs和GE-ELNs处理后的H9c2细胞中，其中17种miRNA在处理后明显升高。进一步对候选miRNA进行功能筛选发现，miR-221-3p和miR-222-3p能够显著减轻DOX诱导的心肌细胞死亡。

机制验证显示，转染miR-221-3p或miR-222-3p模拟物可明显降低心肌细胞凋亡，并改善Ca²⁺动态和收缩功能；相反，使用miR-221-3p和miR-222-3p抑制剂后，GE-ELNs原有的抗凋亡及改善钙稳态作用明显减弱。这一结果表明，GE-ELNs可以通过递送miR-221-3p和miR-222-3p发挥心肌保护作用。

图5. miR-221-3p和miR-222-3p是GE-ELNs心肌保护作用的关键功能性miRNA。
(A-B) GE-ELNs来源miRNA筛选流程及交集分析；(C) GE-ELNs处理后上调miRNA筛选；(D-F) miR-221-3p和miR-222-3p模拟物对DOX诱导心肌细胞凋亡的影响；(G-I) miRNA抑制剂对GE-ELNs保护作用的阻断实验；(J-K) miRNA对心肌细胞Ca²⁺动态的调控作用。

6. miR-221-3p和miR-222-3p在体内同样能够改善DOX心脏毒性

为进一步验证两种关键miRNA在体内的功能，研究团队利用AAV9分别提高大鼠体内miR-221-3p和miR-222-3p水平，并进一步建立DOX心脏毒性模型。

结果显示，提高miR-221-3p或miR-222-3p水平后，DOX引起的血清cTnT和NT-proBNP升高明显缓解，同时LVEF和LVFS得到改善，心肌细胞萎缩程度明显下降。

该结果从动物水平进一步证明，miR-221-3p和miR-222-3p是GE-ELNs发挥心脏保护作用的重要效应分子，也进一步完善了“GE-ELNs递送miRNA—改善心肌损伤”的机制链条。

图6. miR-221-3p和miR-222-3p改善DOX诱导的大鼠心功能障碍。
(A) AAV9介导miRNA干预的动物实验流程；(B) 血清cTnT和NT-proBNP检测；(C-D) 心脏超声及LVEF、LVFS分析；(E-G) 心脏组织学及心肌细胞面积分析。

7. GE-ELNs在保护心脏的同时不削弱DOX的抗肿瘤作用，是本研究的重要转化亮点

对于DOX心脏保护药物而言，一个关键问题是能否做到“保护心脏而不保护肿瘤”。因此，研究团队进一步在乳腺癌细胞和荷瘤小鼠中评价GE-ELNs是否会干扰DOX的抗肿瘤作用。

在MCF-7和4T1乳腺癌细胞中，GE-ELNs并未逆转DOX引起的肿瘤细胞活力下降和细胞凋亡。进一步在4T1乳腺癌荷瘤小鼠中发现，单独给予GE-ELNs不会促进肿瘤生长，联合DOX后也不会削弱DOX对肿瘤体积和肿瘤重量的抑制作用。

与此同时，GE-ELNs仍能够改善荷瘤小鼠的心功能和心肌损伤，且未发现明显的肝、肾等主要脏器毒性。因此，在维持DOX抗肿瘤疗效的同时实现心脏保护，是该研究最具潜在临床转化意义的亮点之一。

图7. GE-ELNs在不影响DOX抗肿瘤疗效的情况下发挥心脏保护作用。
(A-C) GE-ELNs对DOX抗乳腺癌细胞作用的影响；(D) 4T1荷瘤小鼠实验流程；(E-G) 肿瘤体积、生物发光成像及肿瘤重量分析；(H-K) 荷瘤小鼠心功能、心肌组织及心肌损伤指标评价。

▼核心亮点

本研究最大的创新点在于构建了较为完整的“天麻来源天然纳米囊泡—miRNA递送—心肌保护”机制链条，并进一步证明GE-ELNs能够在不削弱DOX抗肿瘤作用的情况下减轻其心脏毒性。这不仅拓展了天麻传统药效物质基础的认识，也提示中药来源外泌体样纳米囊泡本身可能成为一种具有递送功能和药理活性的天然纳米治疗体系。

【贡献】★★★★★

本研究首次系统揭示了天麻来源外泌体样纳米囊泡（GE-ELNs）在阿霉素心脏毒性中的保护作用，并从功能性miRNA递送角度阐明了其关键作用机制。研究证明，GE-ELNs能够被心肌细胞摄取并到达心脏组织，通过递送miR-221-3p和miR-222-3p，减轻DOX诱导的心肌细胞凋亡、钙稳态紊乱和收缩功能障碍，从而改善心脏功能及心肌结构损伤。

更重要的是，本研究进一步证明GE-ELNs在发挥心脏保护作用的同时，不会明显促进乳腺癌生长，也不会削弱DOX原有的抗肿瘤效应，从而在一定程度上解决了化疗心脏保护策略中“保护心脏是否同时保护肿瘤”的关键顾虑。

从研究意义上看，该研究拓展了天麻药效物质基础的认识，将中药研究从传统的小分子活性成分进一步延伸至天然纳米囊泡及其所携带的核酸货物，也为植物来源外泌体样纳米囊泡用于化疗相关器官损伤防治提供了新的实验依据和潜在转化方向。

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