近日,杭州师范大学徐晓玲课题组在PNAS发表题为
Structure of ATP synthase from an early photosynthetic bacterium
Chloroflexus aurantiacus的研究论文。本研究解析了来自绿色非硫细菌Chloroflexus aurantiacusF型ATP合酶(CaF1FO)在结合底物前后各三个旋转状态的高分辨率冷冻电镜结构,结合结构分析和催化活性测定,发现了ATP合酶一种全新的亚基组装方式和质子跨膜转运机制。
F型ATP合酶(F-type ATP synthase,F1FO)广泛分布于线粒体内膜、叶绿体类囊体膜、异养菌和光合细菌的质膜上,利用呼吸和光合电子传递过程中产生的质子动力势(Proton motive force,PMF)旋转催化ADP和无机磷酸盐合成细胞的“能量货币”ATP。作为细胞能量代谢的发动机,自1960年被发现以来,F1FO的亚基组成、空间结构和作用机制一直是生物学研究的热点。
从细菌到人的所有物种中,F1FO都由一个可溶的催化头部F1和一个膜包埋的FO组成,两者通过一个弓形的外周茎和一个可旋转的中心轴相连接。F1由三对交替排列的α/β亚基构成,围绕中心轴(γ和ε亚基)组成类似橘瓣的六聚体,通过β亚基的构象改变催化ATP的合成与水解。FO包含一个跨膜的a亚基和8~17个c亚基形成的c环,a亚基与c环的界面上分布着开口朝向膜两侧的2个质子转运半通道,并与外周茎(b2δ)紧密结合而组成“定子”;c环的顶端与中心轴接触组成“转子”。在PMF的作用下,质子通过a亚基的跨膜转运驱动c环及中心轴的连续转动,继而引起α3β3的活性中心发生周期性构象改变,从而催化ATP的合成。
为了适应光照条件改变引起的快速PMF变化,光合生物的F1FO在进化中获得了独特结构特征和调控机制。与细菌和线粒体F1FO含有8~13个c亚基不同,植物叶绿体和蓝细菌的F1FO通过增加c亚基的数目(13~15)来提高H+/ATP比率。为了适应光照与黑暗环境的转变,叶绿体F1FO通过γ亚基中一段插入序列中二硫键的氧化还原来调控ATP的水解活性。作为具有原始光能合成体系的原核生物,光合细菌是研究光合作用起源和进化、物质能量代谢机制的良好模式生物。然而,除了叶绿体F1FO的结构,目前还没有任何来自光合细菌完整F1FO结构相关的报道,限制了对F1FO起源、进化和作用机制多样性的深入理解。
徐晓玲课题组前期聚焦地球上出现最早的光合细菌——绿色非硫细菌的电子传递和能量代谢机制,通过对其光合膜蛋白复合物的结构和功能研究,系统揭示了环式电子传递链的组成和作用机制(Nat Commun. 2018;Sci Adv. 2020;Photosynth Res. 2020;eLife, 2023;Plant Commun, 2024;Plant Cell, 2024;Structure,2025)。然而,此类光合细菌合成ATP的分子机制仍不清楚。
本研究以Chloroflexus aurantiacus为材料,内源分离提取出完整的ATP合酶(CaF1FO),分别解析了结合和不结合底物ADP的样品在三种旋转状态下的高分辨电镜结构,并发现了一种全新的F1FO结构特征和独特的质子跨膜转运机制。与以往报道的所有ATP合酶截然不同,CaF1FO含有2个外周茎(b1b2δ1和b3b4δ2)和2个跨膜转运质子的a亚基。在旋转催化过程中,2个外周茎为偶联CaF1进动(precession)和c10环的旋转提供了显著的结构稳定性和构象灵活性:2个外周茎中间螺旋区域呈现出不对称的弯曲形态,以防止旋转催化过程中CaF1头部的摆动;在CaF1顶端,2个δ亚基的N端(δ-N)形成二聚体,通过显著的构象变化释放旋转过程中储存的弹性能量。
最特别的是,2个a亚基在膜周质侧和胞质侧分别形成2个质子入口和2个质子出口,赋予CaF1FO独特的质子跨膜转运机制。在PMF的驱动下,膜周质侧的质子通过入口同时进入a/c10环交界面的2个质子半通道。由于2个“检查点”aArg249和2个质子出口的存在,c10环只需要旋转4个和6个子步骤就可以将质子转运到胞质侧。与仅含有1个a亚基和c10环的ATP合酶相比,CaF1FO的c10环旋转一周可以跨膜转运20个质子并催化3分子ATP的合成。因此,通过增加a亚基的数目,CaF1FO获得了显著高于传统单个a亚基F1FO的H+/ATP比率,以适应极端环境中光照条件改变所引起的快速PMF变化。
综上所述,本研究解析了首个来自进化早期光合细菌的完整F1FO结构,揭示了一种全新的F1FO亚基组装方式和质子跨膜转运机制。这一发现填补了对光合细菌ATP合酶结构和催化机制研究的空白,全面绘制了丝状不放氧光合细菌光合磷酸化的全景图,将为基于ATP合酶结构的酶改造、靶向药物设计、人工细胞器和仿生系统的设计等提供新思路。
杭州师范大学基础医学院博士生张鑫为论文第一作者,徐晓玲教授为通讯作者,清华大学饶子和院士为研究内容提供了宝贵建议。课题组博士生吴婧怡、洪鑫,硕士生王佳茂、裴鑫楷和硕士毕业生闵真真参与了研究。
https://www.pnas.org/doi/10.1073/pnas.2425824122
制版人: 十一
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