Nature | 何胜洋团队揭秘植物免疫受高温影响的机制

撰文 | 十一月

责编 | 奕樊

你家门口的地面热得能煎鸡蛋了吗？最近的高温真是让人苦不堪言，出门感觉整个人都在眩晕。可是人能打伞，能涂防晒霜，再不济跑快一点还能赶紧到实验室蹭蹭空调，但不知道植物是如何对抗如此高温的。

极端的气候条件变化会影响到植物生活的方方面面，其中也包括对与植物病原体的免疫应对。炎热的气候条件下植物怎么大战僵尸？6月29日，美国杜克大学何胜洋教授团队在Nature发表了题为Increasing the resilience of plant immunity to a warming climate的研究论文，揭开了高温下植物的免疫和防御秘密。该研究发现，防御相关的生物分子凝聚体的形成能够作为植物的“藿香正气液”，为高温环境中植物“解暑”，恢复植物防御激素的产生，为保护植物免疫系统、理解植物发病环境以及植物的气候适应提出了新的理解。

水杨酸（Salicylic acid, SA）是植物体内的中枢防御激素【1-3】，其合成很容易受到高于植物正常生长温度范围内短时间炎热天气的抑制，但是造成抑制的原因尚不清楚。以往的研究表明，温度和病原体诱导对水杨酸的产生都具有负面影响。温度敏感性似乎是水杨酸信号通路所特有的，因为其他的应激激素途径比如茉莉酸和脱落酸反而会在更高温度条件下上调。

为了揭开水杨酸信号途径温度易感的原因，作者们构建了一个拟南芥Col-0的温度易感模型，通过加入强毒性病原体丁香假单胞菌（Pseudomonas syringae pv. Tomato，Pst）并让植物在高温下进行短期生长。作者们发现升高温度会抑制水杨酸生物合成关键基因ICS1的表达，进而导致高温时水杨酸累积减少（图1）。另外，作者们还发现无论是ETI（Effector-triggered immunity）还是PTI（Pattern-triggered immunity），无论是单子叶植物还是双子叶植物，高温都会下调水杨酸响应基因的表达。因此，水杨酸信号通路的温度易感性可能是植物的一个共同特征，并对植物的免疫具有广泛的影响。

图1 高温影响植物应对胁迫产生水杨酸的能力

那么水杨酸的温度易感性是如何调节的呢？植物生长和发育过程中phyB【4,5】以及ELF3【6】是温度响应的关键因子。为了检测水杨酸合成的温度易感性与这些温度感应机制的相关性，作者们使用组成性激活的phyB以及ELF3过表达植株，这些株系失去了温度响应的生长。但是，作者们发现这些株系中病原体诱导的水杨酸累积仍然表现出温度易感性。该结果说明，水杨酸防御的温度易感性并不来自于传统所认为的温度响应信号通路。另外，通过对水杨酸生物合成以及受体相关基因的遗传操作，作者们确认水杨酸防御的温度敏感性也并不依赖于水杨酸的生物合成和受体。

这一现象引发了作者们的研究兴趣。为了揭开这一谜题，作者们对丁香假单胞菌侵染的植物在正常生长温度与高温下行了RNAs-seq，发现高温中下调的基因包括CBP60g以及SARD1。这两个基因功能冗余，是水杨酸生物合成关键基因ICS1启动子区域结合的转录因子，对于水杨酸的产生非常关键。进一步地，通过GUS报告因子融合CBP60g启动子区域的方式检测转录水平，作者们发现高温主要通过转录水平影响CBP60g的表达。

图2 高温导致GBPL3形成相分离凝聚体的数量降低

进一步地，为了理解高温影响CBP60g转录的机制， 作者们对CBP60g的调节因子进行了研究，发现温度升高会抑制CBP60g启动子活性。NPR1以及TGA1这些水杨酸信号通路的模块与防御温度敏感性无关。因此作者们将目光集中在了GBPL3上，这是水杨酸信号通路以及免疫的关键调节因子。先前有研究表明GBPL3通过与Mediator以及的RNA Pol II形成相分离的凝聚体的方式作用在启动子区域。通过表达GBPL3，作者们发现高温下细胞核中GBPL3形成的相分离凝聚体的数量显著降低（图2）。进一步地通过ChIP-qPCR的实验，作者们确认高温会降低GBPL3在CBP60g以及其功能冗余同源基因SARD1启动子的结合。因此，作者们发现植物体内凝聚体可以分为两个亚群，一个用于结合在NPR1等因子上，并不会受到高温的影响；另一个结合在水杨酸GBPL3结合到CBP60g启动子调节水杨酸水平相关。

随后作者们证实MED16，这一Mediator与水杨酸基因表达相关的因子，在高温下结合到CBP60g启动子区域降低，因此高温选择性地影响了GBPL3和与SA途径相关的Mediator复合物亚基在CBP60g启动子区域的募集。

图3 工作模型

总的来说，该工作发现容易受到高温影响的中枢防御激素水杨酸的温度敏感性主要是受到GBPL3防御相关生物分子凝聚体形成的影响，进而导致免疫相关转录因子CBP60g和SARD1启动子区域的GBPL3和水杨酸相关Mediator亚基招募受损（图3）。这一研究结果对理解高温影响植物免疫系统以及对植物抵抗气候变暖等问题具有重要意义。

参考文献：

1.Glazebrook, J. Contrasting mechanisms of defense against biotrophic and necrotrophic pathogens. Annu. Rev. Phytopathol. 43, 205–227 (2005).

2.Fu, Z. Q. & Dong, X. Systemic acquired resistance: turning local infection into global defense. Annu. Rev. Plant Biol. 64, 839–863 (2013).

3.Peng, Y., Yang, J., Li, X. & Zhang, Y. Salicylic acid: biosynthesis and signaling. Annu. Rev. Plant Biol. 72, 761–791 (2021)

4.Jung, J. H. et al. Phytochromes function as thermosensors in Arabidopsis. Science 354, 886–889 (2016).

5.Legris, M. et al. Phytochrome B integrates light and temperature signals in Arabidopsis. Science 354, 897–900 (2016).

6.Jung, J. H. et al. A prion-like domain in ELF3 functions as a thermosensor in Arabidopsis. Nature 585, 256–260 (2020)

https://www.nature.com/articles/s41586-022-04902-y