专家点评 | Science 突破！傅向东团队发现水稻氮肥利用效率调控新机制，助力新一轮绿色革命

2020年2月7日，中国科学院遗传与发育生物学研究所傅向东团队在Science杂志上发表了题为Enhanced sustainable green revolution yield via nitrogen-responsive chromatin modulation in rice的研究长文，报道了赤霉素信号传导新机制，及其调控水稻氮肥高效利用的分子机制。该研究成果不但深化了对赤霉素信号传导和植物氮素响应之间复杂的相互作用机制的理解，而且找到了一条在保证粮食产量不断提高的同时，提高水稻氮肥利用效率、降低化肥投入、减少环境污染的育种新策略，从而有助于培育“少投入、多产出”绿色高产高效作物新品种，实现可持续的粮食安全。值得一提的是，该论文被Science杂志选为该期的封面文章（Cover Story）进行重点推荐。鉴于该研究的重要意义，我们有幸邀请到中国科学院分子植物科学卓越创新中心/植物生理生态研究所林鸿宣院士对该工作进行点评，以飨读者！

专家点评

林鸿宣院士（中科院植物生理生态研究所）

提高“绿色革命”作物品种氮肥利用效率的调控机制研究取得新突破

上世纪60年代，以矮化育种为特征的“绿色革命”，解决了因大量施肥导致的植株倒伏和减产问题，大幅度提升了水稻和小麦产量。经过40多年的探索和研究，人们逐渐从分子水平认识到“绿色革命”与赤霉素相关。水稻“绿色革命”基因Semi-dwarf1（SD1）编码赤霉素合成途径的一个关键酶，小麦“绿色革命”基因Rht-1编码赤霉素信号途径的负调控因子DELLA蛋白。在传统农家品种中，赤霉素通过降解DELLA蛋白来促进植物生长。突变的sd1基因导致水稻体内DELLA蛋白积累，使矮化品种具有耐高肥、抗倒伏和高产的优良特性，但同时也伴随着氮肥利用效率下降、产量对化肥依赖性高的缺点。如何减少农业生产中的氮肥投入并持续提高谷物产量，已成为当前农业可持续发展亟待解决的重大问题。

傅向东研究团队最近在Science杂志发表的关于赤霉素信号传导新机制调控水稻氮肥高效利用的成果很好地回答了这个长期困扰育种界的瓶颈问题，是相关领域的又一项突破性成果。他们发现，NGR5是植物响应氮素的正调控因子，它与PRC2蛋白复合物互作，通过介导组蛋白H3K27me3甲基化修饰水平来调节靶基因的表达，进而调控植物生长发育（例如分蘖）对土壤氮素水平的响应。有趣的是，作者发现NGR5是赤霉素信号传导途径的一个新的关键元件。赤霉素通过促进NGR5蛋白降解，导致表观遗传修饰降低，进而促进靶基因表达，实现赤霉素抑制植物分枝生长发育。因此，赤霉素信号传导新机制的发现从分子水平揭示了“绿色革命”品种在高肥条件下增产的原因。让人振奋的是，在当前主栽品种中，提高NGR5表达量不仅提高水稻氮肥利用效率，而且还可保持其优良的半矮化和高产特性，使水稻在适当减少施氮肥条件下获得更高的产量。NGR5新机制的发现，为水稻和其他农作物“少投入、多产出、保护环境”的可持续农业发展提供了一种新的育种策略，无论在理论上还是在应用上均有重要意义。

论文解读

在农业生产中，大量施用氮肥一直是农作物高产的重要措施之一。20世纪60年代，半矮秆水稻和小麦品种的大面积推广，有效的解决了因大量施肥导致的植株倒伏和减产问题，使世界主要粮食作物产量极大幅度地提高，这一历程即为众所周知的“绿色革命”。经过40多年的探索和研究，人们逐渐从分子生物学水平上认识到这次“绿色革命”原来与一种植物激素赤霉素密切相关。水稻“绿色革命”基因sd1编码赤霉素生物合成途径的一个关键酶, 小麦“绿色革命”基因Rht1是赤霉素信号转导途径的关键调控元件：DELLA蛋白（Peng et al.,1999; Saskai et al., 2002）。目前，半矮化、耐高肥、抗倒伏的品种类型在当前水稻和小麦育种中仍然占据主导地位。

虽然“绿色革命”半矮化品种具有耐高肥、抗倒伏和高产的优良特性，但同时也存在氮肥利用效率低的缺点（Li et al., 2018），导致其产量对化肥的依赖性较高。为了提高农作物产量，不得不大量使用氮肥。持续大量的氮肥投入不仅增加了种植成本，还导致了日益严重的环境污染问题。如何减少农业生产中的氮肥投入并持续提高作物产量，已成为当前我国农业可持续发展亟待解决的重大问题。

中国科学院遗传与发育生物学研究所傅向东团队从不同的视角来研究这一问题，先后取得了重要的研究成果。2014年在Nature Genetics杂志发表了G蛋白信号转导通路参与调控氮信号的感知与传导的分子调控新机制，发现DEP1基因具有“一因多效”，在控制水稻高产株型和氮肥高效利用方面均起着非常重要的作用。优异等位基因dep1-1的育种利用可以在减少氮肥投入的条件下提高水稻产量，为突破水稻产量和氮肥利用效率瓶颈提供了新的育种思路。2018年在Nature杂志发文证实水稻生长调节因子GRF4不仅是一个植物碳-氮代谢的正调控因子，可以促进并整合了植物氮素代谢、光合作用以及生长发育，而且GRF4也是赤霉素信号传递途径的一个关键元件，它能与DELLA蛋白互作。GRF4与水稻生长抑制因子DELLA相互之间的反向平衡调节赋予了植物生长与碳-氮代谢之间的稳态共调节。通过将GRF4-DELLA平衡向GRF4丰度增加倾斜，可在维持半矮化优良性状的同时提高“绿色革命”品种的氮肥利用效率并增加谷物产量。GRF4新功能的发现不仅丰富了我们对于赤霉素信号传导分子机制的认识，而且从分子水平阐明了“绿色革命”矮杆育种伴随氮肥利用效率低下的原因，并提出了通过调控植物生长-代谢平衡实现可持续农业发展的一种新育种策略（Li et al., 2018）（点击查看此前的报道：）。

傅向东团队利用EMS化学诱变和遗传筛选，从携带“绿色革命”基因sd1的水稻高产品种9311中筛选到一个产量性状（分蘖能力）对氮素响应不敏感的突变体，通过图位克隆方法获得了控制水稻氮肥利用效率的关键基因NGR5 (NITROGEN-MEDIATED TILLER GROWTH RESPONSE 5)。研究发现，NGR5是水稻生长发育（株高、分蘖和每穗粒数等农艺性状）响应氮素的正调控因子，该基因表达水平和NGR5蛋白积累量随外源施肥量的增加而增加。在当前主栽品种中，提高NGR5表达量不仅提高水稻氮肥利用效率，同时还可保持其优良的半矮化和高产特性，最终导致水稻在适当减少施氮肥条件下获得更高的产量。GFR4-NGR5优异等位基因的聚合与利用，有望培育出“少投入、多产出”的绿色高产水稻新品种。

进一步研究发现，NGR5是赤霉素信号传导途径的一个新的关键元件，它能与赤霉素受体GID1蛋白互作。NGR5还能与PRC2（Polycomb Repressive Complex 2, PRC2）的蛋白复合物互作，通过介导组蛋白H3K27me3甲基化修饰水平调节靶基因的表达，进而调控水稻分蘖数等农艺性状及其对氮素的响应。赤霉素通过促进NGR5蛋白降解，导致表观遗传修饰降低，进而增强靶基因的转录活性，实现赤霉素抑制植物分枝生长发育。因此，GA-GID1-NGR5信号传导新机制的发现不仅丰富了我们对于赤霉素作用机理的认识，而且从分子水平揭示了“绿色革命”矮秆品种在高肥条件下增产的原因（图1）。

图1. 赤霉素信号传导新机制调控水稻分蘖的氮素响应

该研究还发现，NGR5与DELLA蛋白互作，DELLA蛋白能竞争性结合赤霉素受体GID1蛋白，抑制赤霉素介导的NGR5蛋白降解，进而增加NGR5蛋白稳定性。DELLA蛋白积累导致了第一次“绿色革命”，实现了植株半矮化、耐高肥和抗倒伏的高产目标，但也伴随着氮肥利用效率的降低。相反，NGR5和GRF4蛋白的高水平积累并不改变“绿色革命”的半矮化优良性状，但能增加水稻分蘖数，促进氮肥的吸收与利用，从而实现了在减少氮肥投入的条件下进一步提高现有主栽品种产量和氮肥利用效率（图2）。

图2. DELLA-NGR5-GRF4分子模块提高水稻产量和氮肥利用效率

综上所述，该研究揭示了植物一种新的赤霉素信号传导的分子机制，也是植物氮素响应分子机理的一个重要进展和突破。这一原创性的研究成果也为“少投入、多产出、保护环境”的绿色高产高效农作物分子设计育种奠定了理论基础，并提供具有重要育种利用价值的基因资源。

中国科学院遗传与发育生物学研究所傅向东研究员和英国牛津大学Nicholas P. Harberd教授为该论文的通讯作者，中国科学院遗传与发育生物学研究所吴昆博士和王栓锁博士为论文共同第一作者，中科院分子植物科学卓越创新中心张一婧研究员团队和中国科学院合肥物质科学研究院吴跃进研究员团队参与了本研究。该研究得到了国家重点研发计划、国家自然科学基金委和中科院战略性先导科技专项的资助。

论文链接：

https://science.sciencemag.org/content/367/6478/eaaz2046

参考文献：

1. J. Peng, et al., Green revolution genes encode mutant gibberellin response modulators. Nature 400, 256-261 (1999).

2. A. Sasaki, et al., Green revolution: a mutant gibberellin-synthesis gene in rice. Nature 416, 701-702 (2002).

3. S. Li, et al., Modulating plant growth-metabolism coordination for sustainable agriculture. Nature 560, 595-600 (2018).

4, K. Wu et al., Enhanced sustainable green revolution yield via nitrogen-responsive chromatin modulation in rice. Science 367, eaaz2046 (2020).

傅向东研究员简介

傅向东，中国科学院遗传与发育生物学研究所研究员、中国科学院大学生命科学院教授、博士生导师。2005年入选中国科学院"百人计划"，同年获得国家自然科学基金委“杰出青年基金”资助。现为中国科学院遗传与发育生物学研究所课题组长、植物细胞与染色体工程国家重点实验室主任。主要研究方向是植物激素调控植物形态建成的分子机理研究，在赤霉素信号转导和水稻高产性状形成的分子机制等研究方面取得了系统性、原创性的研究成果，相关成果发表在Science、Nature、Nature Genetics、Current Biology、Plant Cell、Nature Communications等国际重要期刊。授权中国发明专利6项、美国发明专利2项。国家重点研发计划“七大农作物育种”专项“主要农作物产量性状形成的分子基础”项目首席科学家，主持科技部“863”项目、“973”课题和基金委重点项目等。2005年获得“国家杰出青年科学基金”，2009年获得国务院“政府特殊津贴”，2010年获得“第十一届中国青年科技奖”，2013年入选科技部“创新人才推进计划中青年科技创新领军人才”，2014年获全国优秀科技工作者荣誉称号，2016年入选中组部“万人计划”科技创新领军人才。